Les oiseaux, probables vecteurs de la cylindrocladiose du buis

La propagation de Cylindrocladium buxicola localement sur le buis serait-elle favorisée par les oiseaux ? Cette hypothèse est plausible. Voici pourquoi.

Domestiqué depuis l'Antiquité, le buis a pris place dans nos jardins au point de faire partie de notre patrimoine ornemental au même titre que le rosier, le cyprès ou le laurier.

Le buis dans notre histoire

Un succès à son apogée au XVIIe siècle

Intronisé en France par André Le Nôtre qui suscita la vogue des jardins « à la française », le buis jouit de multiples usages ornementaux. Ses qualités architecturales et structurantes sont très recherchées en perspectives paysagères : la persistance de son feuillage, sa croissance lente, son port buissonnant et sa tolérance à la taille cadrent aux besoins de l'art topiaire et à la réalisation de formes géométriques de parterres et de broderies chers à Le Nôtre.

S'il est loin d'égaler la portée économique de la vigne ou du blé, il en va autrement de sa dimension culturelle. Le buis accompagne la vie des hommes, leurs croyances et leurs rites. Avant l'ère chrétienne, ses rameaux toujours verts symbolisaient déjà la persévérance, la vie éternelle. Par analogie, le buis consacre la victoire sur la souffrance et la mort, et l'amour fidèle jusque dans l'au-delà. Dans la tradition chrétienne, il est béni le dimanche « des Rameaux ».

La notoriété du buis dépasse largement nos frontières, et son influence s'étend de l'Orient, où il concourt à l'harmonie des jardins traditionnels japonais d'apparence faussement irrégulière, à l'Occident, érigé avec une rigueur presque militaire au sein d'espaces méticuleusement ordonnés.

Un avenir en suspens

Un déclin aux causes multifactorielles

Rustique et peu exigeant, le buis s'adapte à tous types de sols et de climats. Jusqu'à peu, on le croyait impérissable, mais la réalité contemporaine contraste avec celle d'antan. Rongé jusqu'à la moelle par la pyrale venue d'Asie, son feuillage est terni par des maladies fongiques relativement discrètes ou en sommeil jusqu'alors. L'une d'entre elles, la cylindrocladiose, d'origine incertaine et nouvelle pour lui, ne l'épargne pas.

Des dépérissements racinaires, taches, ou brûlures sur feuilles évoquant l'action de quelque champignon nuisible sont bien rapportés çà et là depuis le début du siècle dernier, mais ce n'était là que de menues offenses. Elles ne remettaient pas en cause sa réputation d'infrangible.

Aujourd'hui, le constat est le suivant : les buis déclinent graduellement sous les attaques répétées de multiples organismes nuisibles. Leur santé chancelante est peut-être aussi le résultat de plusieurs facteurs combinés, dont abiotiques, ou d'un mode d'entretien qui ne convient plus à une situation « de crise ».

Des bioagresseurs spécifiques

De fait, d'ennemis jurés du buis, on n'en connaissait pas, ou très peu. Un champignon pathogène spécifique retient bien l'attention des naturalistes dès la fin du XIXe siècle. Il est décrit pour la première fois en 1856 par Montagne sous le nom de Nectria rousseliana, puis temporairement placé dans le genre Stigmatea par Fuckel en 1869, avant d'être rattaché un an plus tard à un nouveau genre, Nectriella, créé par Saccardo. Après moult péripéties, il faut attendre 1954, date à laquelle Von Arx & Müller retiennent le nom de genre Pseudonectria et rousseliana comme nom d'espèce.

Par la suite, en 1963, Bezerra catégorise précisément ce champignon à travers une étude qui assoit ce nom, et met notamment en évidence l'existence d'un stade imparfait, ou asexué, appelé Volutella buxi. Récemment, en 2011, Seifert, Gräfenhan & Schroers lui octroient son nom définitif : Pseudonectria buxi, à travers une étude phyllogénétique portant sur la caractérisation des champignons de la famille des nectriacées.

Premiers cas de dépérissements

Pseudonectria buxi est connu pour provoquer des brûlures et le flétrissement des jeunes pousses. Bezerra le considère d'ailleurs dès 1963 comme la première cause du déclin du buis aux États-Unis.

Si les premières détections sur ce continent remontent à 1931, elles sont plus anciennes au Royaume-Uni, dès 1850, mais d'émergence assez récente dans divers pays d'Europe, où ce champignon pourrait avoir été négligé, passant inaperçu pendant des décennies.

C'est au Canada, à la fin des années 1990, que la maladie va connaître un premier épisode épidémique marquant dans des pépinières du nord de l'Ontario, puis une nouvelle fois, dix ans plus tard, en 2008. On enregistre alors de lourdes pertes économiques en pépinières. Des incertitudes demeurent toutefois sur la possible implication d'autres agents causaux que celui suspecté dans ce phénomène. En appliquant le postulat de Koch aux isolats détectés, plus de trois cents tout de même, Fang Shi & Tom Hsiang démontrent en 2013, que dans ce cas, Pseudonectria buxi est bien l'unique organisme à l'origine de la maladie, appelée « Volutella Blight ».

Leurs interrogations sont toutefois fondées. Un peu plus tôt, au milieu des années 1990, une autre maladie a fait son apparition sur les terres britanniques et en Nouvelle-Zélande ; il s'agit de la cylindrocladiose, causée par un champignon alors inconnu, Cylindrocladium buxicola, qui entraîne la chute prématurée des feuilles et occasionne d'importants dégâts. Cet agent pathogène a été détecté pour la première fois aux États-Unis en 2011, soit postérieurement aux deux vagues de « Volutella Blight » nord-canadiennes, et semble donc sans rapport avec lui. Depuis lors, la cylindrocladiose étend ses ravages partout dans le monde, et s'est rapidement propagée à travers une vingtaine de pays des régions tempérées, causant des pertes sévères dans les pépinières, les jardins, et jusque dans les populations de buis sauvage.

La cylindrocladiose : un pathogène à deux visages

Révélé par les travaux pionniers de Béatrice Henricot & Culham publiés en 2002, ce champignon est connu par le biais de nombreuses études, qui ont permis de mettre en lumière sa biologie et sa diversité génétique. Décrit et présenté dans la littérature la même année sous le nom de Cylindrocladium pseudonaviculatum par Crous et al., il fut ensuite renommé Calonectria pseudonaviculata sur la base de la nomenclature établie par Lombard et al., en 2010.

En 2015, les travaux de B. Gehesquière et al. mettent en exergue l'existence d'une seconde espèce, nommée henricotiae en hommage à celle qui l'a découvert. Sur le plan de la morphologie, les deux espèces sont semblables (on ne peut les différencier d'après leurs organes reproductifs) et leur pathogénicité est sensiblement la même. Cependant, les isolats de C. henricotiae sont actifs dans une plus large gamme de températures, et présentent une sensibilité réduite à certains fongicides de synthèse.

Ces découvertes ont des effets sémantiques. De fait, le terme « Box Blight » consacré par les Anglo-Saxons se réfère désormais exclusivement à l'action de ce champignon, quand « Volutella Blight » désigne une attaque spécifique par Pseudonectria buxi. Pourquoi cette différenciation ? Parce que leur symptomatologie n'est pas la même. Cependant, dans les faits, elles se confondent, car les deux champignons sont très souvent liés, et lorsqu'ils agissent de concert, leur association est diabolique !

Un duo destructeur

L'analyse des Plant Disease Clinic Reports publiés annuellement dans l'État de Virginie (États-Unis) de 2010 à 2014 est édifiante : de 2010 à 2012, on n'enregistre que quelques cas de Volutella Blight. En 2013, on enregistre trois cas de cylindrocladiose pour vingt-six cas de VB, et en 2014, neuf cas de cylindrocladiose pour soixante-quatre cas de VB, mais aussi les vingt-cinq premiers cas de « Macrophoma leaf spot », lésions foliaires causées par un autre champignon de faiblesse. Une vraie explosion !

Pourtant, ce constat n'est pas nouveau. En 2002 déjà, le Dr Béatrice Henricot publiait un graphique (Figure 1) montrant clairement la corrélation dans l'envolée des deux comparses ; CB agirait un peu comme un catalyseur de VB. De nos jours, dans une grande majorité de cas, ces deux maladies sont devenues presque indissociables.

Notre article publié dans Phytoma n° 711 de février 2018 relate l'existence, plutôt la coexistence, de cortèges de micro-organismes pour la plupart saprophytes, composante naturelle du buis dont la variabilité et la richesse restent aujourd'hui mal connues. Ceux-ci peuvent se comporter au gré de l'état de faiblesse du buis, comme des pathogènes secondaires et parfois même primaires. Leurs rôles respectifs dans le processus d'infection foliaire ne sont pas complètement établis à ce jour.

À l'inverse, Cylindrocladium buxicola a été beaucoup étudié, et Pseudonectria buxi l'a également été, avec retard, profitant de l'engouement des chercheurs suscité par la pandémie de cylindrocladiose.

La transmission vectorielle

De nombreuses inconnues

C'est ici qu'arrive l'objet de cet article. Paradoxalement, en dépit de nombreuses études menées par la communauté scientifique internationale sur ce tandem dévastateur, plusieurs inconnues demeurent sur un aspect du parasitisme du plus préoccupant de ces champignons pour l'avenir du buis, à savoir C. buxicola. En effet, on ignore encore à ce jour sa principale voie de dissémination, soit l'existence d'un vecteur prépondérant et surpassant d'autres procédés pouvant, eux, jouer un rôle secondaire.

Concernant Pseudonectria buxi, il a été à peu près établi que les outils de taille non désinfectés sont le principal mode de contamination. Le champignon peut être véhiculé de tige en tige, d'un arbuste à un autre, s'immisçant dans les plaies de taille à la faveur des blessures occasionnées.

Quant à la cylindrocladiose, on ne peut nier que le principal facteur d'introduction de la maladie, ce sont les échanges commerciaux. Un guide des bonnes pratiques édité par l'institut Astredhor en 2016 détaille les mesures prophylactiques de base et les précautions à respecter pour éviter l'introduction de plants de buis infestés, surtout si l'infestation est latente et peu visible.

Cependant, ce recueil n'explique pas comment la maladie se propage au sein d'une parcelle contaminée. Ce constat, B. Gehesquière le souligne dès 2013 au cours de ses travaux sur la mise au point de kits de détection de l'agent pathogène par qPCR.

Le vent, un rôle mineur

Lorsqu'une attaque se produit, ce ne sont pas seulement quelques individus touchés de façon éparse qui sont lésés ; parfois, des linéaires entiers de massifs de plusieurs dizaines de mètres se mettent à exprimer d'emblée des symptômes d'une primo-infection que rien ne laissait présager, anéantissant en quelques jours des siècles de patient travail d'assemblement paysager.

Les plantes attaquées, de composition généralement homogène ou monovariétale, ne sont pas forcément disposées dans le sens des vents dominants par rapport aux buis infectés introduits, et peuvent se trouver en situation abritée. Les plants isolés ou en plantation confinée (enceintes, cloître d'abbaye) ne restent jamais longtemps indemnes. Ainsi, la protection contre le vent ne bloque pas la maladie, ce qui suggère l'existence d'autres vecteurs.

De plus, si le vent jouait un rôle dans la dispersion de la maladie par transfert de feuilles mortes contaminées, les contaminations démarreraient systématiquement par le bas. Or ce n'est pas toujours le cas. Si on ne peut exclure son action, le vent n'explique pas tout.

Les buis de bordure taillés ras et « en plateau »

En revanche, tous les buis attaqués ont un point commun : ce sont des buis de bordure, souvent taillés assez ras. Or, ces buis ont leur sommet aplati en forme de plateau. En somme, un terrain d'atterrissage idéal pour des oiseaux qui sautent allègrement de branche en branche, aimant à frotter leur plumage aux extrémités des tiges de buis pour se débarrasser de leurs parasites ou d'impuretés (photos 2 et 3).

Mais cela ne suffit pas pour autant à désigner ces malheureux volatiles responsables de leurs maux. Il y a aussi les insectes. Cependant, hormis les psylles ou les cécidomyies dont la capacité de vection apparaît limitée, on peut supposer que le mal doit venir d'ailleurs. La pyrale ne peut être incriminée : elle dévore tout ! Quoi d'autre ? Il ne reste que les activités humaines (déplacement de particules de terre sous les pieds, frottements générés lors d'opérations d'entretien, les outils, les vêtements de travail...). Ces pistes ont déjà été étudiées et la communauté scientifique a répondu en partie à ces questions !

Insoluble dans l'eau

Le premier auteur à formuler l'hypothèse de la probable dispersion par les animaux, dont les oiseaux et les insectes, est Béatrice Henricot. Elle constate en 2006 que les conidies(1) de C. buxicola sont contenues dans une matrice gélatineuse et collante. Cette particularité leur permet d'adhérer plus facilement à la surface de la cuticule(2) des feuilles du buis, caractérisée par l'abondance de cristaux de cire épicuticulaire, à l'origine de propriétés super-hydrophobes(3).

On retrouve ces propriétés d'insolubilité dans l'eau chez la <03B2>-kératine, principal constituant des plumes d'oiseaux, et la chitine (élément de la carapace des insectes à ne pas confondre avec une cire car c'est un polysaccharide). Or les produits hydrophobes découlent de l'affinité d'une substance pour les solvants apolaires, trait commun qui caractérise aussi la lipophilie (solubilité dans les corps gras), CQFD.

Par la suite, des expérimentations menées par l'Ilvo, en Belgique, ont démontré que la contamination à courte distance se produit surtout par un effet d'éclaboussure des gouttes de pluie qui décrochent et projettent les spores du champignon sur une dizaine de centimètres, le vent ne jouant qu'un rôle négligeable.

La piste des oiseaux

Sur la base de ces indications, nous avons la conviction que ce sont bien les oiseaux qui véhiculent la maladie ; c'est l'hypothèse la plus plausible. Pour l'étayer, nous disposons d'indices concordants, mais de très peu de faits bibliographiques !

Les oiseaux sont connus de longue date pour disperser des graines d'adventices crochues ou en harpon à l'extrémité (épizoochorie), mais ils peuvent aussi jouer un rôle, quoique mineur, dans la propagation de certaines maladies des plantes. La plus connue est le feu bactérien des maloïdées pour lequel ils interviennent au même titre que l'eau ou le vent.

Le vent est également réputé être le vecteur principal de maladies comme la chalarose du frêne, maladie originaire d'Asie qui décime le frêne européen. Il a été démontré que des spores de champignons du genre Cylindrocladium ont été véhiculées par le vent, d'après les travaux de Mohanty et al., 2012, et Yu & Elliot, 2014. Mais il existe très peu d'études publiées dans le monde suspectant les oiseaux d'être le vecteur principal d'une maladie. Les travaux de R. B. Hiller P. & P. F. Scanlon avaient conclu d'une étude menée en 2002 dans l'État de Virginie du Sud (États-Unis) que les bernaches du Canada, soupçonnées de véhiculer l'agent causal de la pourriture noire des cacahuètes, Cylindrocladium crotalaria, n'étaient en fait pas un facteur significatif dans la propagation de cette maladie.

Revenons au buis : il aurait été opportun de vérifier notre hypothèse in situ, en mesurer l'impact, quantifier la proportion, mais cela ne sera pas possible. En effet, les financements alloués à la poursuite du programme SaveBuxus n'ont pas été reconduits pour 2018 par les pouvoirs publics. Cette information restera donc dans l'immédiat empirique, relevant davantage de la spéculation.

Adapter la lutte

D'après une autre théorie, la sensibilité des jeunes feuilles versus matures jouerait un rôle significatif. Mais, sans écarter complètement cette hypothèse, quoique possiblement aussi déterminante, il semble que cela soit davantage l'endroit où sont déposées les spores, leur quantité puis les conditions météorologiques favorables à leur germination, qui sont un facteur déclenchant de la maladie.

S'il ne s'agit là que de simples soupçons, l'information revêt une certaine importance dans la mesure où si elle était confirmée, cela permettrait d'optimiser la lutte, notamment avec des moyens non chimiques ; on pourrait très bien imaginer la pose de filets anti-oiseaux sur des sites fraîchement replantés, et limiter l'installation de la maladie en n'éradiquant que les seuls individus malades isolés, plutôt que d'arracher des massifs entiers. D'autres applications pratiques pourraient voir le jour.

Conclusion

Hypothèse à creuser

Ceci nous a conduits à des erreurs d'interprétation, comme la photo illustrant l'introduction du présent dossier p. 11, extraite de notre guide de bonnes pratiques, expliquant que l'infestation a pris naissance dans le coeur de la forme géométrique du buisson avant de remonter jusqu'à la cime. En réalité, il est plus probable que des oiseaux aient déposé des spores du champignon directement au sommet, et que la maladie soit ensuite redescendue plutôt qu'elle n'ait remonté !

Il serait peut-être bon de savoir si une espèce d'oiseau particulière est plus susceptible de véhiculer la maladie qu'une autre, et si les spores s'accrochent préférentiellement au duvet finement plumeté, sur les griffes ou les pattes. Gageons que l'introduction de plants contaminés en remplacement des pieds d'individus dépéris, afin de ne pas rompre la continuité des massifs, reste la principale voie d'introduction. Une fois ces chevaux de Troie en place, il faut composer avec. Selon l'adage « Connaître, c'est résoudre », on peut garder l'espoir de vaincre un jour ces fléaux qui ruinent le buis.

(1) Spores assurant la multiplication asexuée des champignons.(2) Très mince film hyalin composé de substances grasses (comme une cire).(3) Se dit d'un matériau composé en surface d'un mélange de solide et d'air, ce qui a pour effet de renforcer l'hydrophobie.