M. pygmaeus, une punaise auxiliaire pleine de ressources

Le petit Miridae prédateur Macrolophus pygmaeus est loin d'avoir livré tous ses secrets.

Produit en masse et commercialisé depuis les années 1990, Macrolophus pygmaeus est désormais couramment utilisé dans une vingtaine de pays (Lenteren 2012). Cette petite punaise de la famille des Miridae présente un régime omnivore : elle se nourrit principalement de petits insectes mais également par piqûres sur la plante.

Une punaise auxiliaire

Bien connue sous serre... mais un passé trouble !

Malgré son régime omnivore, dans la pratique, M. pygmaeus n'occasionne pas de dégâts sur les cultures et se nourrit préférentiellement de différentes proies que sont : les aleurodes comme Trialeurodes vaporarorium et Bemisia tabaci, des acariens comme Aculops lycopersici ou Tetranychus urticae, et potentiellement des pucerons, mouches mineuses ou les pontes et jeunes larves de Tuta absoluta... En cultures de tomates sous serre, cet auxiliaire est préférentiellement installé à un stade précoce de la culture (pépinière), ses descendants étant par la suite maintenus aussi longtemps que possible.

Macrolophus caliginosus, M. melanotoma et désormais M. pygmaeus : trois noms sous lesquels ont été commercialisées au cours du temps les mêmes punaises prédatrices ! Cette instabilité terminologique s'explique en fait par une clarification progressive de la classification (on parle aussi de taxonomie) des espèces du genre Macrolophus, morphologiquement très proches. Une première étape a été franchie par un entomologiste italien, A. Carapezza, qui a notamment démontré que les appellations Macrolophus caliginosus et Macrolophus melanotoma proposées respectivement par Wagner en 1950 et par Costa en 1853, étaient en fait synonymes et correspondaient donc à une même espèce. Par la suite, des équipes grecques (Perdikis et al., 2003) et espagnoles (Martinez-Cascales et al., 2006) ont approfondi l'étude de ce genre en prenant en compte à la fois des caractères morphologiques mais également des marqueurs moléculaires. Elles sont arrivées à la conclusion que l'espèce commercialisée pour la lutte biologique correspondait en fait à l'appellation M. pygmaeus proposée par Rambur en 1839 !

Depuis ces clarifications, il n'y a plus d'ambiguïté et toutes les études qui ont suivi ont montré, d'une part, que l'on utilisait bien M. pygmaeus et uniquement cette espèce à des fins de lutte biologique et, d'autre part, que cette espèce est naturellement présente en Europe et peut parfois coloniser spontanément les serres (Streito et al., 2016). Cette histoire pourrait prêter à sourire si elle n'avait pas eu certaines conséquences agronomiques... En particulier, le flou entre les deux espèces M. pygmaeus et M. melanotoma a entre-temps jeté le trouble sur la biologie et l'écologie de ces espèces et leur potentiel en tant qu'auxiliaires.

M. pygmaeus et M. melanotoma

Si proches, si différents !

Le projet « Inula » (2013-2015 - financement Écophyto) (Ris et al., 2015) s'est intéressé à la distribution de différentes espèces de punaises prédatrices sur des plantes cultivées et sur une plante de service potentielle, l'inule visqueuse Dittrichia viscosa. Treize sites ont été sélectionnés en région PACA (France) et Ligurie (Italie) pendant la période 2013-2014. Ce dispositif incluait plus précisément neuf exploitations de serres (sept en maraîchage, deux en floriculture) conduites en agriculture biologique (ou pratiques proches) et quatre sites de friches. Les échantillonnages réalisés par battage/fauchage sur les plantes cultivées et sur inules ont ainsi permis de collecter plusieurs milliers d'insectes, majoritairement des hémiptères (94 %). Parmi ceux-ci, les représentants de la famille des Miridae constituent 58 % des individus collectés. Les autres familles incluent d'autres punaises (Rhopalidae et Lygaeidae notamment) ou des pucerons. L'identification des individus appartenant à la famille des Miridae étant relativement complexe (Encadré 1), un travail de caractérisation moléculaire a été nécessaire. Il a permis pour finir :

- de discriminer sans ambiguïté les deux espèces de Macrolophus : M. melanotoma et M. pygmaeus ;

- d'assigner les individus du genre Macrotylus à une seule et même espèce : Macrotylus (Alloenycha) atricapillus (Scott, 1872) (photo 1) ;

- d'identifier d'autres espèces de Miridae : Deraeocoris serenus, Nesidiocoris tenuis, Orius niger, Taylorilygus apicalis.

M. melanotoma inféodé à l'inule

Les communautés de Miridae observées sur les plantes cultivées et sur inule visqueuse apparaissent a posteriori très différentes (Figure 1). Sur inule visqueuse, Macrotylus atricapillus et Macrolophus melanotoma sont ainsi les deux espèces de Miridae principales et représentent respectivement 56 % et 43 % des individus collectés. En revanche, sur les cultures sous serre, les punaises du genre Dicyphus sont les plus abondantes (64 %), suivies par Macrolophus pygmaeus (16 %).

Ces résultats montrent donc que M. pygmaeus est capable de se développer efficacement sur les cultures maraîchères, dont la tomate et l'aubergine. À l'opposé, M. melanotoma est inféodé à l'inule, où il est effectivement particulièrement abondant, mais sa présence sur les cultures adjacentes est rare. Ces résultats remettent donc en cause l'intérêt de l'inule visqueuse comme source de Miridae prédateurs auxiliaires. Ils posent également la question des causes de la spécialisation écologique de M. melanotoma, des travaux complémentaires ayant montré que cette espèce a par ailleurs un régime alimentaire comparable à celui de M. pygmaeus (Bout A., non publié).

Encore des soucis pour Macrolophus !

Un projet de soutien...

Si les résultats obtenus précédemment ont conduit à réviser à la baisse l'intérêt de l'inule visqueuse pour héberger des Miridae auxiliaires, ils n'en diminuent pas moins l'intérêt de soutenir les populations de M. pygmaeus, spontanément présents ou introduits, à l'aide de plantes de service. Ceci a motivé le projet Écophyto « Macroplus » (2015-2017), coordonné par le Grab et impliquant la Serail, l'Aprel, la chambre d'agriculture des Bouches-du-Rhône, l'Inra d'Alenya, ainsi que des producteurs motivés et curieux.

Calendula au service de Macrolophus

Parmi la vingtaine de plantes de services testées, le souci (Calendula officinalis) s'est révélé le plus intéressant pour favoriser la présence de M. pygmaeus. Cette plante rustique permet à ce Macrolophus de s'alimenter car celui-ci peut prélever de la sève en piquant les tiges des soucis, se nourrir du pollen des fleurs et également y trouver des proies (Streito et al., 2018). Des observations en plein hiver ont montré qu'à l'intérieur des abris comme à l'extérieur, M. pygmaeus était présent et actif sur le souci et qu'il pouvait s'y reproduire pendant cette période pourtant défavorable (Lambion, 2014). Ceci a donc conduit à réfléchir à une stratégie visant à utiliser des bandes fleuries de soucis en tant que refuges hivernaux pour les punaises prédatrices (photo 2). Des soucis ont été plantés ou semés au pied des bâches plastique, à l'intérieur des tunnels plastique non chauffés, avant l'arrachage de la culture d'automne : ces soucis ont servi à recueillir, héberger et multiplier les Macrolophus pendant l'hiver puis ont constitué une source de M. pygmaeus au printemps suivant. Avec ce dispositif, les cultures (tomate, aubergine) présentaient comparativement plus de M. pygmaeus et moins de ravageurs.

Des essais complémentaires ont prouvé que l'efficacité du contrôle biologique pouvait être améliorée en arrachant ou fauchant des pieds de soucis au moment opportun, ce qui permettait de forcer le transfert et d'homogénéiser la répartition de M. pygmaeus sur les plantes cultivées. Par ailleurs, le transfert, à l'intérieur d'une serre ou d'une serre à l'autre, est très simple. Quand la plantation/le semis des soucis en terre n'est pas envisageable, les soucis peuvent être semés ou plantés dans des pots ou des caisses. L'utilisation de pots est d'ailleurs plus compatible avec les traitements insecticides sur cultures d'hiver et la solarisation éventuelle en été et permet aussi le déplacement facile d'un tunnel à l'autre pour tenir compte des rotations culturales. Les résultats obtenus dans différents contextes de production (AB ou conventionnel, zones pédoclimatiques différentes) se sont avérés concordants et, depuis, des stratégies basées sur celles travaillées dans Macroplus dans d'autres régions de France ont renforcé la validité des résultats.

Non pas un, mais des M. pygmaeus ?!

Une variabilité à prendre en compte

Si les différences entre espèces sont maintenant bien perçues, la prise en compte de la variabilité génétique à l'intérieur de chacune d'elles et, en particulier, à l'intérieur de M. pygmaeus reste encore préliminaire. C'est un volet qui mérite l'attention pour au moins deux raisons. Tout d'abord et à l'image de ce qui se passe dans la plupart des espèces animales ou végétales, il existe probablement des différences génétiques entre individus qui expliquent en partie des différences de « performances » dans un contexte donné. Il y a donc probablement une marge d'optimisation génétique (choisir les individus les mieux adaptés), voire d'amélioration génétique telle qu'on la pratique pour d'autres ressources d'intérêt agronomique (plantes cultivées et élevage). De plus, les populations d'élevage d'auxiliaires de lutte biologique maintenues par les fournisseurs sont susceptibles de subir au cours du temps une érosion de leurs effectifs. Dans quelle mesure cette perte de diversité génétique peut avoir un impact sur la qualité des auxiliaires produits reste une question sujette à débats, de même que la façon de prendre en compte cet éventuel problème.

Différents groupes génétiques

Ces réflexions ont motivé un travail de thèse conclu récemment (B. Quaglietti, 2017). Dans ce cadre, l'étude récente de la structure des populations européennes de M. pygmaeus a mis en évidence une variabilité moléculaire importante à l'intérieur de cette espèce avec deux, voire trois haplotypes observés sur un marqueur moléculaire classiquement utilisé. Cette structuration moléculaire s'accompagne d'un début d'isolement reproductif. Ainsi, au sein des quatre populations (Belgique, Espagne, France, Grèce) échantillonnées, trois groupes génétiques différenciés ont pu être mis en évidence avec une incompatibilité de reproduction quasi totale entre eux. En effet, seuls 8 % de croisements entre individus issus de groupes génétiques différents ont produit des descendants, contre 83 % des croisements entre individus issus du même groupe génétique. De façon complémentaire, ce travail a également mis en évidence le risque lié à une consanguinité trop importante puisque la proportion des femelles consanguines ayant produit des descendants était inférieure de 35 % par rapport à celle des femelles de référence. Entre risques de dépression de consanguinité et d'isolements reproducteurs, la gestion génétique des populations de M. pygmaeus est donc un exercice délicat !

Last but not least : M. pygmaeus, un agent double ?

D'une façon générale, les solutions de biocontrôle sont d'autant plus adoptées qu'elles présentent un spectre d'actions assez large. Par son régime alimentaire varié et ses capacités d'adaptation à différentes plantes-hôtes, M. pygmaeus présente déjà cette qualité. Les récents projets Entomovector I & II (Inra-SPE 2016 et Plant2Pro 2018-2019) ont visé à conférer à M. pygmaeus un nouveau rôle, celui de lutter aussi contre des pathogènes ! Cette aptitude reposerait sur l' « entomovectoring », à savoir la capacité de M. pygmaeus de transporter et de délivrer à la plante d'autres produits de biocontrôle, agents de lutte biologique microbiens ou stimulateurs de défense naturelle des plantes. Affaire à suivre...

Mieux comprendre pour optimiser l'efficacité

Au travers de cette synthèse sur les punaises prédatrices du genre Macrolophus et plus particulièrement sur M. pygmaeus, un auxiliaire dont l'usage désormais est largement passé dans les moeurs, nous avons voulu montrer le potentiel de découvertes et de progrès possibles. L'histoire de l'utilisation de cette punaise met en évidence un certain empirisme et un défaut de recherches fondamentales qui ont limité pendant plusieurs années l'efficacité des mesures de gestion. Récemment, une meilleure compréhension de la taxonomie de l'insecte et de sa biologie a été génératrice d'opportunités pour optimiser encore l'efficacité de cet auxiliaire par différents leviers (utilisation de plantes de service, gestion génétique, entomovectoring). Les outils technologiques désormais disponibles permettent des études beaucoup plus fines de la taxonomie et de la biologie de nos auxiliaires, et ouvrent des perspectives importantes et bienvenues pour la protection biologique des cultures.