Arbres, agents pathogènes et climat : quelles interactions ?

Quelques cas documentés illustrent l'effet du réchauffement climatique sur des pathogènes majeurs en forêt. L'émergence de nouvelles maladies est à prévoir mais la pression parasitaire globale reste difficile à prédire.

Les écosystèmes forestiers ont été, ces dernières décennies, perturbés de façon croissante par l'émergence de nouvelles maladies infectieuses (Santini et al., 2013). Elles sont induites par des agents pathogènes qui affectent les forêts de façons multiples, entrainant des pertes écologiques, économiques et sociales (perte de certains services écosystémiques, de biodiversité...). L'accroissement des échanges mondiaux et le réchauffement climatique sont deux composantes majeures du changement global qui sous-tendent ces émergences. Les maladies affectant les plantes (induites par les champignons, oomycètes, bactéries...) sont connues pour être fortement soumises à l'influence du climat.

Plasticité des forêts vs cycle de vie des pathogènes

La vitesse à laquelle évoluent et se dispersent les agents pathogènes par rapport à leurs hôtes pérennes est souvent mise en avant : les parasites ont en effet des cycles de vie courts, de l'ordre de l'année et donc un fort potentiel d'adaptation. La capacité des parasites à surmonter les résistances sélectionnées par les généticiens a souvent été évoquée pour illustrer cela (exemple : les émergences successives de pathotypes de rouilles à Melampsora larici-populina sur les cultivars de peupliers à résistance complète). Il existe toutefois peu d'exemples d'agents pathogènes s'adaptant à un climat nouveau. La grande capacité de dispersion est plus solidement documentée, avec des vitesses de dispersion de 20 à 100 kilomètres par an dans le cas de parasites invasifs (Evans, 2016), qui permettent une dispersion rapide à l'échelle d'un continent. Nos essences forestières pérennes, caractérisées par des durées de rotation longues de l'ordre de 50 à 130 ans, seront probablement confrontées à des cortèges de parasites au temps de réaction beaucoup plus court.

Toutefois, la plasticité et la diversité des forêts constituent des atouts pour s'adapter à ces changements environnementaux. Les généticiens soulignent la forte diversité de nos essences forestières (Lefèvre et al., 2014) qui permet aux peuplements de s'adapter, surtout dans les stades jeunes. Mais cette capacité d'adaptation a nécessairement des limites et un changement du climat rapide risque de poser des problèmes importants dans les peuplements adultes sélectionnés sous une pression parasitaire et un climat différents. Depuis quinze à vingt ans, la recherche a documenté certaines évolutions parasitaires liées à l'évolution du climat.

Exemples de maladies affectées par le changement climatique

Expansion de l'encre du chêne et du châtaignier

En France, l'effet du changement climatique sur l'émergence et l'évolution de certaines maladies majeures en forêt est bien documenté. Un des exemples les plus anciennement étudiés est celui de l'encre du chêne et du châtaignier. Cette maladie est causée par Phytophthora cinnamomi sur les chênes (Quercus rubra, Q. robur, Q. ilex et Q. suber en particulier) et également par P. cambivora sur châtaigniers. Toutefois, même sur cette dernière essence, P. cinnamomi a eu un rôle prépondérant ces vingt dernières années puisque 87 % des signalements d'encre sur châtaignier issus de la base de données du Département de la santé des forêts (DSF) ont été associés à cette espèce de Phytophthora. L'aire de répartition de P. cinnamomi est très dépendante de la température : le taux de survie de l'espèce apparaît faible lorsque la température passe en dessous de 0 °C ; il est optimal lorsque la température est élevée (Desprez-Loustau et al., 2007). Ainsi, son aire de répartition devrait s'accroître dans le futur, en particulier dans le nord-ouest de la France, du fait de la levée des contraintes hivernales (Bergot et al., 2004).

Émergence de la maladie des bandes rouges

Il a aussi été démontré que l'émergence de la maladie des bandes rouges (photo 1) causée par Dothistroma spp., maladie affectant sévèrement les pins laricio, était favorisée par la modification du climat, en particulier en Colombie-Britannique et en Grande-Bretagne (Wood et al., 2005). L'augmentation des périodes chaudes et humides se traduit en effet par un accroissement de la sporulation et de la dissémination de ce champignon au printemps et en été, entraînant ainsi une multiplication des années épidémiques (Welsh et al., 2012).

Progression du dépérissement des pousses de pin

Le dépérissement des pousses de pin causé par le champignon Sphaeropsis sapinea est aussi favorisé par le réchauffement du climat (Fabre et al., 2011). Cette maladie, qui n'avait qu'un impact anecdotique en France dans les années 1960-1970, au point de ne même pas être décrite dans le manuel de pathologie forestière de Lanier et al. (1978), est devenue ces vingt dernières années un des agents pathogènes les plus cités dans la base du DSF. Ce champignon thermophile est favorisé par l'augmentation des températures estivales qui induit une augmentation de la quantité d'inoculum présente sur les cônes des pins (Fabre et al., 2011) et par l'augmentation des épisodes de sécheresse qui altèrent la résistance des pins-hôtes, les rendant plus sensibles à la maladie (Blodgett et al., 1997).

Effets défavorables aux pathogènes

Les modifications du climat peuvent aussi représenter des opportunités pour les arbres. Ainsi, si le Phytophthora de l'aulne (photo 2) est favorisé par des hivers plus doux, il est en revanche limité par les canicules estivales : les dépérissements causés par ce champignon diminuent après une canicule (Aguayo et al., 2014). P. × alni est un hybride stérile ne produisant pas de spores de résistance et apparaît de ce fait assez sensible aux extrêmes climatiques.

Un autre exemple est celui de la chalarose du frêne (photo 3), dont l'agent pathogène Hymenoscyphus fraxineus présente un taux de survie diminué lorsque la température est supérieure à 35 °C (Hauptman et al., 2013). Ceci limite la sévérité de la maladie dans la vallée du Rhône (Grosdidier et al., 2017) mais également en Lorraine sur les frênes isolés ou en linéaires hors forêt (Grosdidier, 2017).

Impact global sur la pression parasitaire

Effets directs et indirects, favorables ou défavorables

Déduire des exemples documentés comment peut évoluer la pression parasitaire affectant la forêt reste un défi. Une approche consiste à déterminer par quels mécanismes la modification du climat peut affecter les agents pathogènes. Ces mécanismes sont globalement connus depuis une vingtaine d'années (Ayres et Lombardero, 2000 ; Marçais et al., 2000). On distingue les effets directs de la modification de climat sur les agents pathogènes eux-mêmes et des effets indirects via la physiologie ou la phénologie de l'hôte. Le climat agit en effet souvent fortement sur les agents phytopathogènes, à la fois sur leur taux de survie durant l'hiver, leur multiplication (nombre de cycles infectieux) et leur capacité de dissémination durant la saison (Juroszek et von Tiedemann, 2013). Les exemples cités dans le paragraphe précédent illustrent bien ces effets, favorables ou défavorables.

Si les modèles climatiques sont concordants pour prédire une augmentation de température en France dans les prochaines décennies, l'incertitude reste forte en ce qui concerne le niveau de la pluviométrie. Or ceci est déterminant pour de nombreuses maladies, en particulier les maladies foliaires qui nécessitent, comme la maladie des bandes rouges, des conditions chaudes et humides (Wood et al., 2005 ; Sturrock et al., 2011). Ce type de maladies pourrait ainsi s'aggraver fortement en cas de maintien ou d'accroissement des précipitations, et inversement s'atténuer en cas de conditions plus sèches.

Vers une diversité croissante de la flore fongique

Déduire de ces mécanismes quel sera l'effet global du changement de climat sur la pression parasitaire affectant la forêt est donc difficile. Un élément de réponse peut venir de l'écologie des communautés : chez de nombreux groupes d'organismes, on observe en effet un gradient latitudinal de diversité, avec une diversité croissante vers les basses latitudes. Ce gradient est généralement interprété par une disponibilité en énergie accrue (température moyenne ou évapotranspiration plus élevée). Même si cela reste débattu, il a été démontré que ce gradient peut concerner les champignons pathogènes de plantes (Tedersoo et al., 2014). Dans cette optique, un réchauffement impliquerait une augmentation de la diversité de la flore fongique pathogène et donc de façon putative, plus de champignons favorisés par le réchauffement que de champignons défavorisés. Bien sûr, une augmentation de la diversité ne se traduit pas automatiquement par une augmentation de l'impact, une forte proportion des agents pathogènes présents en forêt ayant un impact limité sur nos peuplements forestiers.

Des déficits hydriques affaiblissant les arbres

Un autre mécanisme important est la modification de la physiologie des arbres. L'augmentation de la fréquence et de la sévérité des sécheresses est une des modifications attendues du climat. Or de nombreux agents pathogènes forestiers sont favorisés par les sécheresses, en particulier via une plus forte sensibilité des hôtes soumis à un déficit hydrique (Desprez-Loustau et al., 2006 ; Jactel et al., 2012). Les agents de chancres (Botryosphaeria, Cytospora, Biscogniauxia, Diplodia) de même que, dans une moindre mesure, les parasites racinaires, sont les plus concernés par ce mécanisme. Cependant, peu de maladies foliaires ont été mentionnées pour être favorisées par un hôte soumis à un déficit hydrique (Desprez-Loustau et al., 2006). On peut s'attendre à ce que les agents pathogènes appartenant à ces groupes fonctionnels, favorisés par les sécheresses, deviennent plus importants dans le futur. Leur intervention dans les dépérissements devrait s'amplifier si de nombreux peuplements forestiers matures se retrouvent dans des conditions climatiques auxquelles ils ne sont plus adaptés.

Des désynchronisations hôte/parasite difficiles à prévoir

Certains mécanismes n'apportent que peu de renseignements sur l'évolution globale de l'impact parasitaire. Ainsi, les modifications de synchronisation phénologique entre stades sensibles de l'hôte (par exemple, période d'expansion des feuilles lors du débourrement) et production de spores par le parasite peuvent être importantes dans certaines interactions comme pour l'oïdium du chêne (Marçais et Desprez-Loustau, 2014). Ce mécanisme va jouer au cas par cas selon les couples hôte/parasite et les localisations sans qu'il soit possible d'en tirer une généralisation.

De même, l'évolution du climat peut modifier la communauté de micro-organismes associés à l'arbre-hôte ; or, cette communauté est de plus en plus reconnue comme un des déterminants de la sévérité des maladies. Ce type de mécanisme (interactions), via la faune ou la flore associée, peu étudié pour les maladies forestières, est considéré comme déterminant pour les insectes ravageurs (Ayres et Lombardero, 2000).

Interaction avec les invasions biologiques

Une cause majeure d'évolution de la pression parasitaire qui affecte nos forêts est l'émergence d'agents pathogènes invasifs, comme l'illustrent les cas de la chalarose du frêne ou de la graphiose de l'orme (Santini et al., 2013). Ces parasites invasifs peuvent être d'autant plus redoutables qu'ils affectent des hôtes qui n'ont pas coévolué(1) avec eux et peuvent donc présenter un très faible niveau de résistance au parasite (Desprez-Loustau et al., 2015). De plus, ils peuvent avoir été introduits dans leur nouvel habitat sans leurs ennemis naturels et bénéficier par conséquent d'un avantage compétitif (hypothèse dite de « l'enemy release »). Comparativement, un parasite indigène favorisé par un climat accroissant la sévérité des épidémies devrait bénéficier de ces avantages dans une moindre proportion, limitant ainsi potentiellement l'ampleur globale des dommages attendus.

L'évolution du climat pourrait rapprocher des arbres et des parasites indigènes ayant eu peu d'interactions, en particulier si l'évitement a été important pour des raisons d'asynchronie phénologique ou de faible recouvrement des aires de répartition. Dans ces conditions, on ne peut pas s'attendre à ce que la coévolution ait abouti à un certain niveau de résistance générale chez l'hôte ou à ce que des ennemis naturels soient abondants et bien adaptés.

Par ailleurs, le changement climatique peut favoriser les invasions biologiques en agissant sur les possibilités d'établissement des organismes (Bellard et al., 2013). Effectivement, parmi les exemples cités dans cet article, plusieurs concernent des parasites invasifs (P. cinnamomi, P. × alni et probablement, même si la question reste débattue, Dothistroma pini et D. septosporum). Pour ces organismes, on ne peut pas s'attendre à bénéficier des avantages d'une coévolution de l'hôte ou de la présence d'ennemis naturels bien adaptés.

Quelles sont les mesures d'adaptation possibles ?

Limiter l'introduction et la dispersion d'agents pathogènes invasifs

La forte incertitude sur l'identité des problèmes émergents qui auront un impact en forêt à l'avenir complique la conception de stratégies d'adaptation. En effet, miser sur des essences adaptées au changement du climat peut s'avérer périlleux si ces essences sont remises en cause par l'émergence soudaine et inattendue d'un agent pathogène ; les exemples récents de la chalarose du frêne ou de la mort brutale du mélèze liée à Phytophthora ramorum sont là pour nous le rappeler.

Des mesures « sans regret » peuvent toutefois être préconisées. En particulier, les mesures préventives restent les plus efficaces. Il est important de limiter l'introduction et la dispersion sur le territoire d'agents pathogènes invasifs et ce, d'autant plus qu'invasion et réchauffement ne sont pas indépendants. Un bon exemple de ce qu'il faut éviter est celui de P. cinnamomi sur chênes et châtaigniers, l'un des principaux agents pathogènes forestiers mondial. Cette espèce, de surcroît favorisée par le réchauffement climatique, a largement été propagée par la plantation de matériel infecté en Europe. Le parasite est régulièrement isolé à partir de plants issus de pépinières et, dans le sud-ouest de la France, le risque d'observer de l'encre est environ vingt fois plus élevé dans les plantations de chênes pédonculés que dans les régénérations naturelles (Jung et al., 2016). L'augmentation de l'impact observé ces dernières années dans l'ouest de la France, en particulier sur châtaignier (Figure 1) était malheureusement annoncée depuis une quinzaine d'années par les pathologistes forestiers français et européens.

Accroître le mélange d'essences

Une autre possibilité consisterait à gérer nos peuplements forestiers de façon à accroître leur niveau de résistance aux bioagresseurs. Il a été montré que le mélange d'essences pouvait être une option robuste pour atteindre ce résultat sans cibler des parasites spécifiques. Toutefois, la faible diversité en espèces d'arbres des forêts européennes comparativement aux autres régions tempérées du monde peut, dans certains cas, être limitante, en particulier quand elle a été réduite par l'émergence de parasites invasifs.

Le cas des zones alluviales est parlant : après les épidémies successives causées par la graphiose de l'orme, le Phytophthora de l'aulne et la chalarose du frêne, le panel d'essences utilisables y est réduit, ce qui pourrait justifier l'utilisation d'essences d'origine exotique. Ces dernières sont souvent citées, à l'instar du Douglas, comme étant peu affectées par les problèmes sanitaires, en particulier car elles ont été transférées de leur continent d'origine sans leurs ennemis naturels (à nouveau l'hypothèse dite de l'enemy release). Toutefois, ceci n'est pas un cas général : l'analyse de la base du DSF montre que le taux de mentions de problèmes sanitaires est souvent fort sur les essences exotiques plantées dans la forêt française. Ceci s'explique par un autre mécanisme, à savoir l'adaptation possible de nos parasites indigènes à ces essences exotiques (Desprez-Loustau et al., 2016). Ces sauts d'hôtes sont d'autant plus probables que des essences proches du point de vue taxonomique sont présentes dans nos écosystèmes. Ainsi, le chêne rouge s'est révélé très sensible dans nos forêts à la collybie à pied en fuseau avec laquelle il n'a pas coévolué, ce pourridié étant absent des forêts d'Amérique du Nord.

Une évolution incertaine des cortèges de parasites

L'incertitude reste donc forte sur l'évolution attendue des cortèges de parasites. Si certains changements peuvent être prédits, il faut rester conscient que les émergences resteront largement inattendues. Ceci est lié à la connaissance imparfaite que l'on a des communautés de parasites forestiers. Les efforts des scientifiques ont été essentiellement focalisés sur un nombre limité de problèmes sanitaires ayant un fort impact, laissant dans l'ombre tous les parasites à impact plus faible. Prédire si ces derniers peuvent devenir de sérieux problèmes dans un contexte différent est impossible vu notre déficit de connaissance. Qui aurait prédit que Hymenoscyphus fraxineus, considéré, à l'instar de H. albidus en Europe, comme un saprophyte en Asie de l'Est, provoquerait la chalarose du frêne une fois introduit en Europe ? Les exemples de ce type sont fréquents. L'évolution du nombre d'espèces connues de Phytophthora illustre assez bien la mauvaise connaissance des communautés d'agents pathogènes dont on dispose. Il s'agit d'un important genre d'oomycète pathogène. Le nombre d'espèces décrites a doublé ces vingt dernières années, principalement parce que les scientifiques se sont intéressés aux communautés présentes dans les milieux naturels tempérés et méditerranéens à la recherche des populations sources de quelques espèces invasives. De nouveaux outils utilisant le séquençage de l'ADN à haut débit se développent et devraient permettre de combler progressivement ces lacunes.

S'il s'avère difficile d'anticiper l'évolution de la pression parasitaire dans nos écosystèmes, il est toutefois certain que les communautés d'agents pathogènes forestiers vont évoluer avec, à la clé, l'émergence de nouvelles maladies. Les risques associés en particulier au transport accidentel de parasites par le biais des échanges commerciaux sont avérés et peuvent être atténués (Roques, 2010) : limiter ce type de risque étant possible, cela devrait être une priorité.

(1) Les agents pathogènes et leurs hôtes qui sont en contact depuis de très longues périodes se sont progressivement adaptés (théorie de la reine rouge). En conséquence, les hôtes présentent généralement un niveau de résistance à ces agents pathogènes significatif.