Certains vergers sont en butte à des populations de carpocapses résistants. Voyons si cet insecte peut être maîtrisé et par quels moyens.

La pression de sélection exercée sur les ravageurs des cultures par chaque produit de protection des plantes augmente du fait de la baisse du nombre de matières actives autorisées. Cela accélère l'apparition de résistances chez les insectes-cibles. La résistance du carpocapse des pommes au virus de la granulose en est un exemple caractéristique.

Suivi des résistances du carpocapse : pourquoi et comment ?

La résistance, phénomène à prévenir

L'apparition de cette résistance est la conséquence directe de l'utilisation intensive et régulière d'un produit biologique dans une stratégie similaire à celle d'un produit chimique ; dans ce cas précis, faute de solutions alternatives acceptées par la charte de l'agriculture biologique. Or, il ne faut pas perdre de vue que toute nouvelle méthode de lutte, qu'elle soit alternative ou chimique, met du temps à émerger. Si l'on additionne les difficultés engendrées par l'apparition de résistance et la durée d'attente nécessaire à l'émergence de solutions nouvelles, on réalise que mieux vaut prévenir que guérir. De plus, une résistance, une fois installée, peut être mobile et ne disparaît pas forcément facilement, même si on supprime la pression de sélection en stoppant l'usage du produit.

Le suivi, un outil nécessaire à toute démarche collective

La durabilité des méthodes de lutte contre les ravageurs doit être considérée comme un bien commun que tous les acteurs de la filière agricole doivent préserver ensemble. Cela débute par une meilleure communication entre acteurs, une meilleure connaissance des cas de résistance, l'établissement de préconisations sur l'usage de méthodes de lutte et l'application de ces conseils sur un vaste territoire.

Il existe d'ores et déjà des territoires où des actions communes sont en place. Par exemple, le Comité interprofessionnel du vin de Champagne (CIVC) centralise ces actions pour gérer au mieux les résistances aux fongicides. Une telle entraide fonctionne correctement si aucun intérêt financier ne vient perturber la transmission des informations.

Plan national de surveillance : le virus de la granulose « ciblé » dès 2012

C'est donc dans cette optique que le gouvernement a mis en place un plan national de surveillance du territoire des résistances.

Chaque année, les experts du ministère de l'Agriculture et de l'Alimentation, en concertation avec les laboratoires qui conduisent les analyses de résistance, choisissent le trio ravageur/culture/méthode de lutte à étudier. Les chambres régionales d'agriculture sont rémunérées pour échantillonner et envoyer les insectes ravageurs, champignons ou mauvaises herbes aux laboratoires réalisant les analyses.

C'est dans ce contexte qu'est suivi en France, depuis 2012, la résistance du carpocapse des pommes au virus de la granulose. Actuellement, un groupe de scientifiques essaie de communiquer le plus largement possible autour des résultats acquis lors de ces surveillances et des méthodes de gestion des résistances en découlant. Ce groupe s'appelle R4P(1).

Suivis post-homologation

Toutefois, il existe une autre façon pour le ministère de l'Agriculture et de l'Alimentation de surveiller la dissémination des résistances en France : les suivis post-homologation des produits phytopharmaceutiques. L'Anses(2) peut demander à une firme, détentrice de l'AMM(3) d'un produit formulé, de fournir tous les deux ans un compte rendu sur l'état des résistances à ce produit en France.

C'est le cumul de ces deux sources d'informations sur la résistance du carpocapse des pommes au virus de la granulose que nous allons présenter. Mais si la surveillance peut nous alerter, elle ne suffit pas à garantir la pérennité de l'approche. Dans le cas des agents de biocontrôle, il faut que l'ensemble de la filière comprenne leurs particularités pour les exploiter de façon appropriée et coordonnée. C'est donc un changement de perspectives que nous vous proposons et auquel nous appelons de nos voeux.

Situation en France

Diversité des isolats

Le virus de la granulose du carpocapse du pommier (CpGV) a été découvert au Mexique, en 1964 (Tanada, 1964). Le premier isolat découvert, CpGV-M, dit souvent « isolat mexicain », a été distribué à tous les laboratoires du monde travaillant sur le carpocapse. Il est à la base de tous les produits autorisés avant 2005. Mais il n'est pas le seul isolat connu.

Dans la plupart des localités productrices de pommes, le carpocapse du pommier est présent, ainsi que son granulovirus associé. En fait, le virus n'est pas originaire du Mexique. Les trois espèces (pommier, carpocapse, virus) se sont dispersées ensemble dans toutes les régions tempérées du globe depuis la zone d'origine du pommier en Asie mineure et Europe de l'Est (actuels Iran, Irak, Géorgie et Azerbaïdjan).

Différents isolats viraux ont donc été identifiés. Ils sont relativement similaires mais pas identiques : des différences entre les génomes qui les composent sont observées depuis 1985 (Crook et al., 1985). De plus, la plupart des isolats naturels (sauf le CpGV-M) contiennent chacun plusieurs génomes viraux différents : il y a une diversité à l'intérieur de chaque isolat. Le rôle de cette biodiversité, à la fois entre et à l'intérieur des isolats, n'a été mis en évidence que récemment.

Un classement des génotypes a été proposé par Gebhardt et al. (2014) en cinq groupes allant de A à E. CpGV-M représente le génotype A, tandis que le CpGV-R5, isolat lancé sur le marché français en 2011 pour contourner les problèmes de résistance, est constitué majoritairement du génotype E.

Évolutions depuis 2004

Découvert en 2004 en France (Sauphanor, 2006), le premier cas de résistance à l'isolat mexicain du CpGV (CpGV-M) était situé près de la commune de Saint-Andiol (Bouches-du-Rhône). Dans ce verger, certains insectes survivaient à des doses plus de 10 000 fois supérieures à celles normalement utilisées. À partir de cette population, les individus résistants ont été adaptés au laboratoire, nous offrant une disponibilité d'insectes résistants en continu.

À la suite de cette découverte, la même équipe de recherche a fait évoluer un isolat viral en partant de la diversité génétique présente naturellement dans d'autres isolats du CpGV, par sélection sur cette colonie de laboratoire résistante pour obtenir le CpGV-R5. En Allemagne, les mêmes problèmes sont apparus (Fritsch et al., 2005) et une démarche similaire de diversification des isolats viraux mis sur le marché y a vu le jour.

Actuellement, cinq isolats différents du virus de la granulose sont autorisés (Brand et al., 2017).

En France et en Allemagne

Les résultats de ces dix années de suivi sont présentés sur les cartes suivantes (Figure 1). On peut y voir que la résistance aux premiers isolats mis sur le marché a été détectée dans toutes les zones françaises de production de pommes, mais qu'elle ne s'est pas généralisée à toutes les parcelles.

En France, le CpGV est utilisé en vergers aussi bien conventionnels que conduits en agriculture biologique. La résistance se trouve dans les deux types. La zone initiale d'apparition de cette résistance reste un point sensible. C'est là que le plus grand nombre de cas de résistance ont été détectés. Aucun cas de résistance aux génotypes E n'a été détecté en France.

Par contre, en Allemagne, deux autres types de résistance viennent d'être identifiés (Jehle, 2017). Par souci de cohérence, la première résistance (celle au CpGV-M) sera dite résistance de type I, et les deux autres seront les résistances de types II et III.

Particularités de la résistance de type I

Tests en France : un « coût »... non décelé !

La résistance de type I à l'isolat viral CpGV-M (groupe A) présente la particularité d'être liée à un seul gène porté par un chromosome sexuel (en deux exemplaires chez les mâles et un seul chez les femelles). Les femelles ne pouvant donc porter qu'une copie de cet allèle, elles ne transmettent pas la résistance à leurs filles(4). Mais ce qui est plus étonnant, c'est que cette résistance semble ne pas avoir de coût pour l'insecte.

Il est communément admis dans la communauté scientifique que lorsqu'un individu utilise de l'énergie pour survivre, par exemple en devenant résistant, il en a moins pour se reproduire. Dans le langage des écologues, cela s'appelle le « coût évolutif » (ou « trade-off »).

Nous sommes donc partis à la recherche de telles différences entre individus résistants et sensibles. Nous n'avons détecté aucune différence de poids ni de fécondité (Figure 2). Bien plus, lorsque nous avons mesuré la vitesse de développement, les individus résistants ont été plus précoces que les sensibles (Figure 3) ! Ceci étant, beaucoup d'autres facteurs peuvent réduire la compétitivité des individus résistants. Ce sont, par exemple, leur capacité de dispersion et leur attractivité entre sexes, mais tous n'ont pas pu être testés.

Même son de cloche en Allemagne

Une équipe de scientifiques allemands a mélangé au laboratoire des souches d'insectes sensible et résistante et observé au bout de plusieurs générations la proportion de chacune. Leurs résultats vont dans le même sens que ce que nous observons sur des individus de terrain. Les différences n'apparaissent pas dans leur fécondité mais dans leur poids : les individus résistants sont moins lourds (Undorf-Spahn et al., 2012).

Globalement, les individus résistants sont donc suffisamment compétitifs pour que la résistance se maintienne dans les populations. En cas de traitement avec le CpGV-M, qui éliminera les insectes sensibles mais n'affectera pas ces résistants, on peut arriver à fixer ce caractère de résistance.

Un « effet mosaïque »

Ces observations posent une question : pourquoi cette résistance ne se généralise-t-elle pas sur tout le territoire ? Pourquoi des individus sensibles ont survécu depuis toujours, le CpGV ayant toujours été présent là où l'insecte se trouve ?

La meilleure réponse à ce jour, c'est que les vergers conduits en agriculture biologique, dans lesquels la pression de sélection avec du virus de la granulose est forte, sont éparpillés sur le territoire. Cette répartition en mosaïque des parcelles où est sélectionnée la résistance limite fort sa généralisation.

Tant qu'il n'y a pas de résistance multiple entre virus de la granulose et insecticides chimiques, les insectes présents sur les parcelles en agriculture conventionnelles peuvent être considérés comme sensibles au virus. Ils diluent donc cette résistance par accouplement avec les insectes des parcelles voisines. Cette hypothèse est réciproque pour les résistances aux insecticides chimiques.

Cependant, vous l'aurez compris, si des insectes résistants aux deux types d'insecticides s'accouplent et donnent naissance à des super-résistants, la gestion de ces résistances se compliquera beaucoup.

Taux de multiplication

Nous avons aussi analysé le coût pour le virus : les virus de type A ont-ils un avantage par rapport aux virus de type E ? Lorsque les populations d'insectes sont résistantes « de type I » (donc au virus de type A, notamment le CpGV-M), c'est clair, les virus CpGV-R5 sont avantagés : ils peuvent se multiplier.

En revanche, sur les populations sensibles, les deux virus peuvent se répliquer. Nous n'avons pas trouvé de différence dans les taux de multiplication sur des insectes sensibles. La question qui se pose est la même que pour les hôtes : s'il n'y a pas d'avantage pour le type A par rapport au type E, pourquoi le type A a-t-il survécu ?

On observe que les isolats utilisés aujourd'hui sont composés de plusieurs génotypes (Brand et al., 2017), contrairement au CpGV-M.

Effets synergiques

Récemment, nous avons pu démontrer qu'il y a coopération entre les génotypes de type A et de type E. Lorsque ils se trouvent associés, l'isolat résultant fonctionne mieux (Graillot et al., 2016). C'est probablement pour cela que, dans les isolats sélectionnés, on observe des associations de génotypes.

Ce constat permet d'expliquer la survie des génotype A : lorsqu'ils sont présents, l'isolat viral fonctionne mieux face aux insectes sensibles ou résistants. Nous ne savons pas si toutes les associations de génotypes conduisent à des effets synergiques, ou si, par contre, certains mélanges seraient délétères pour l'efficacité de l'isolat viral.

Gestion des résistances

Résultats différents en France et en Allemagne

La mise sur le marché d'isolats viraux efficaces sur insectes résistants (tous les types sauf A) couplée à l'utilisation de filets Alt'Carpo dans les zones à forts risques a très fortement réduit les cas de résistances. Jusqu'alors, nous n'avons pas détecté d'autres résistances importantes en France.

Ce n'est pas le cas de l'équipe allemande qui a décrit pour la première fois en 2016 un cas de résistance multiple envers les génotypes A et E (Jehle et al., 2016). D'après leur article, ce phénomène est très localisé, voire anecdotique, mais il n'en reste pas moins préoccupant. Cette résistance (type II), se transmet différemment que la résistance de type I. Elle est dominante, monogénique, et transmise par les autosomes et non par les chromosomes sexuels.

Complexité supérieure à celle attendue

Lors de l'analyse des populations sensibles au CpGV-M, nous avions signalé des petites différences dans la sensibilité, dues aux différences dans le fond génétique des insectes (Berling et al., 2013). Ils ont un fond génétique complexe, multigénique et ces différences pouvaient représenter environ 10 % de variation dans les réponses. Cette variabilité est désormais considérée comme une résistance de type III. Elle affecte les virus de type A, D et E (Jehle, 2017). Son effet sur les virus de types B et C n'est pas clair.

L'image qui se dessine aujourd'hui est celle d'une complexité largement supérieure à celle que nous connaissions auparavant. Les populations d'insectes peuvent porter des gènes de résistance variés, adressés contre un ou plusieurs génotypes viraux, avec un coût modéré, voire nul ; les populations de virus peuvent être constituées de génotypes variés, capables de contrôler, à des niveaux variables, certaines des résistances présentes chez les hôtes.

Diversité suffisante de génotypes

De plus, ces génotypes viraux coopèrent entre eux, permettant ensemble un meilleur contrôle. L'image d'un réseau routier a été proposée pour expliquer l'ensemble de cette problématique : comparons l'infection à un trajet urbain, d'un point de départ 1 à un point d'arrivée 2. Plusieurs itinéraires sont possibles. Chaque itinéraire représente la voie utilisée par un génotype viral. Le contrôle est efficace s'il est possible d'aller du point 1 au point 2. Une résistance équivaut au blocage dans un point du trajet. Si le blocage arrive sur la voie empruntée par les génotypes A, ceux-ci seront bloqués, mais pas les autres types. Si le blocage arrive sur la portion de voie empruntée à la fois par les génotypes A et B, tous deux seront bloqués. Le seul moyen de bloquer toutes les infections est de bloquer une portion de voie commune à tous les génotypes, ou de combiner plusieurs voies de blocage.

Cette image nous montre que tant qu'il y a une diversité suffisante de voies - c'est-à-dire de génotypes - l'apparition d'une résistance sera difficile : même si une voie est bloquée, l'insecte sera contrôlé via les autres voies. Cependant, une trop grande diversité dans la population virale n'est pas non plus idéale. La composition idéale du point de vue de l'efficacité est en fonction de la population d'insectes considérée.

Dans ce contexte, il importe d'utiliser au maximum la biodiversité proposée par le virus. En effet, si l'on mélange les génotypes viraux artificiellement, l'isolat résultant n'est pas forcément très efficace. La seule solution que nous apercevons est celle de la surveillance et de l'adaptation en continu des isolats viraux aux caractéristiques des populations d'insectes. C'est pourquoi nous poursuivons notre surveillance en France.

Conclusion

À la différence des résistances aux produits chimiques observées, la résistance au CpGV, et par extension aux agents de biocontrôle, porte en elle des solutions. Un produit chimique ne peut pas évoluer, donc s'adapter à l'évolution de l'insecte-cible. En revanche, un virus peut le faire, si on lui en accorde les moyens, c'est-à-dire la possibilité d'évolution. Une surveillance accrue, avec une collecte d'insectes en particulier lors des échecs de contrôle, permettra aux chercheurs d'adapter les produits aux besoins chaque année, dans une démarche proche de celle utilisée pour les vaccins contre la grippe. À ce prix, les outils dont nous disposons deviendront durables.

*Inra Avignon - unité PSH. **École des mines d'Ales - unité LGEI. ***Arysta Life Science - NPP.(1) Réseau de recherche et de réflexion sur les résistances aux pesticides. Site : voir le « Lien utile » en fin d'article.(2) Agence nationale de sécurité sanitaire de l'alimentation, de l'environnement et du travail.(3) Autorisation de mise sur le marché. (4) Le gène de résistance est porté sur le chromosome sexuel Z. Chez le carpocapse des pommes, les mâles sont ZZ et les femelles ZW, à l'inverse des humains chez qui c'est le mâle qui est hétérogamétique. Les mères résistantes ne peuvent donc pas transmettre le caractère de résistance à leurs filles.