L'agressivité de la punaise prédatrice Nabis americoferus peut être augmentée par sélection. Ce trait à double tranchant pourrait augmenter l'efficacité de l'agent de lutte biologique.

Un prédateur agressif attaque plus fréquemment qu'un autre plus docile. Il pourrait donc s'avérer plus efficace en tant qu'agent de lutte biologique. Est-il possible d'augmenter ce trait grâce à la sélection ? L'étude relatée dans cet article vise à mieux connaitre la base génétique et l'héritabilité de l'agressivité chez Nabis americoferus. Cette punaise prédatrice est considérée comme l'un des principaux agents de lutte biologique contre la punaise terne, Lygus lineolaris, en cultures de fraises au Québec.

L'agressivité comme critère de sélection

Un trait de personnalité variable génétiquement

La « personnalité animale » prend la forme de nombreux traits de comportement, comme l'agressivité, la curiosité, la peur ou la sociabilité (Réale et al., 2007). De tous les traits comportementaux que l'on peut observer chez une espèce, l'agressivité est l'une des caractéristiques qui a la plus grande influence sur son écologie (Réale et al., 2007). Ce trait module la nature des interactions sociales et trophiques (Toscano et al., 2016) et peut modifier la dynamique spatio-temporelle des populations de proies et de prédateurs (Rosenheim et al., 1999). Chez la même espèce, l'expression phénotypique de ce type de comportement varie parfois considérablement d'une population à l'autre (Bell, 2005). Ces différences mettent en évidence à la fois la présence de la variabilité génétique, mais aussi l'influence de l'environnement sur l'expression des gènes (phénotype) (Réale et al., 2007). Cette variabilité génétique peut être utilisée pour produire les phénotypes souhaités par sélection artificielle (Falconer et Mackay, 1996 ; Edwards et al., 2006). Cependant, dans le contexte du contrôle biologique, cette méthode a rarement été utilisée. En utilisant la variabilité génétique d'une espèce, il serait possible, par sélection artificielle, d'améliorer sa capacité à lutter contre les populations de ravageurs (Lommen et al., 2017 ; Dumont et al., 2018).

Valeur adaptative et héritabilité

En général, les traits comportementaux sont plus ou moins liés à la valeur adaptative d'un individu (Réale et al., 2007). Cependant, l'héritabilité d'un trait est inversement corrélée avec l'influence du trait sur la valeur adaptative. En d'autres termes, un trait à haute valeur adaptative a généralement peu d'héritabilité, parce que la sélection réduit la variabilité de ce trait dans la population (Falconer et Mackay, 1996). Toutefois, dans le cas de l'agressivité, son influence sur la valeur adaptative et l'héritabilité est particulièrement variable selon les espèces étudiées (Dochtermann et al., 2015). C'est ce qu'illustre bien une série d'études qui ont calculé l'héritabilité de l'agressivité allant de 0,01 à 0,61 (Fairbanks et al., 2004 ; Bell 2005 ; Edwards et al., 2006), sur une échelle de valeurs allant de 0 (héritabilité faible) à 1 (héritabilité forte). Cependant, en dépit d'une héritabilité différente, toutes ces études ont pu modifier l'agressivité de la population à l'étude. Ainsi, il est possible d'utiliser un trait comportemental tel que l'agressivité comme critère de sélection artificielle pour un programme de lutte biologique.

Efficacité prédatrice de la punaise demoiselle

La punaise demoiselle, Nabis americoferus (photo 1), Carayon (Hemiptera : Nabidae) est un prédateur omnivore que l'on trouve couramment dans et autour des champs de culture dans tout le territoire nord-américain. Cette espèce est utile en tant qu'agent de lutte biologique potentiel contre la punaise terne, Lygus lineolaris, Palisot de Beauvois (Hemiptera : Miridae). Cette dernière est un ravageur majeur de toute l'Amérique du Nord. Elle s'attaque à plus de 120 cultures d'intérêt économique comme le tabac, le coton, les pommes et les fraises (Young, 1986). Dans la nature, N. americoferus vit dans le même environnement que la punaise terne. Cependant, l'efficacité prédatrice des Nabis spp. diffère selon la plante sur laquelle elle s'exerce. Dans leur étude, Hagler et al. (2018) ont constaté que les Nabis étaient plus efficaces pour chasser L. lineolaris sur la luzerne que sur les plants de fraises. Cela est probablement dû au fait que Nabis spp. est un prédateur d'embuscade et par conséquent, la complexité de la structure de la plante est importante pour son mode de chasse.

Améliorer la lutte biologique

La sélection artificielle d'individus agressifs ou dociles de N. americoferus pourrait avoir divers avantages compatibles avec les besoins d'une lutte biologique. Par exemple, on sait qu'une agressivité élevée est corrélée à un taux d'attaque élevé (Toscano et al., 2016), ce qui serait bénéfique pour améliorer l'efficacité de l'agent de lutte biologique. En revanche, la docilité pourrait améliorer la synergie d'un agent avec un autre (dans ce cas, N. americoferus avec Orius insidiosus) en réduisant la prédation de N. americoferus sur O. insidiosus (Hodek et al., 2012). Par conséquent, l'étude de ce trait comportemental pourrait fournir un nouvel outil d'intérêt pour la lutte biologique contre les punaises ternes, et potentiellement contre de nombreux autres ravageurs (Dumont et al., 2018).

Méthodes : sélections de lignées agressives et dociles

Population et conditions d'élevage

Les individus de N. americoferus utilisés pour établir la colonie ont été collectés en 2019 dans diverses régions du Québec et de l'Ontario (Canada). Les adultes ont ensuite été élevés dans des boîtes rectangulaires (70 cm × 40 cm × 40 cm) contenant six plants d'aubergine, Solanum melongena, comme support d'oviposition. Ils ont été nourris avec des oeufs de teigne de farine, Ephestia kuehniella, Zeller (Lepidoptera : Pyralidae) et avec des pucerons verts du pêcher, Myzus persicae, Sulzer (Hemiptera : Aphididae). Pour maximiser la survie et la croissance des nymphes, deux semaines après l'émergence de nymphes de N. americoferus, les individus ont été isolés dans de petites boîtes rectangulaires (15 cm × 10 cm × 10 cm) contenant une feuille de salade (pour la source d'eau et l'enrichissement de l'habitat) et des oeufs d'E. kuehniella.

Protocole expérimental et collecte des données

Deux lignées génétiquement différentes ont été produites. La première lignée était caractérisée par un degré élevé d'agressivité (lignée agressive) tandis que la deuxième lignée n'exprimait qu'un faible degré d'agressivité (lignée docile). Le degré d'agressivité de tous les individus de la population initiale (219 individus) a été évalué. Pour chaque lignée, les trente femelles et trente mâles ayant le niveau d'agressivité le plus fort (lignée agressive) ou le plus bas (lignée docile) ont été conservés pour produire la première génération (G1). Ce processus a été répété pendant une génération (G1) pour maintenir une pression de sélection élevée, puis assoupli pendant trois autres générations (G2, G3 et G4), parce que le nombre d'individus produits étaient limités.

Pour estimer le degré d'agressivité de N. americoferus, un éthogramme(1) comprenant cinq comportements observables avait préalablement été établi (Tableau 1). À chaque comportement est attribué un score allant de -2 à 2. Avec un score de 1 et plus, l'individu est considéré comme agressif, à l'inverse, avec un score inférieur ou égal à -1, l'individu est considéré comme docile. Au total, trois réponses comportementales par individu ont été enregistrées et additionnées pour attribuer une note comprise entre -6 et 6. Les individus ayant obtenu le score le plus élevé ont été choisis pour créer la ligne agressive et inversement pour la lignée docile. La note obtenue est définie comme la valeur phénotypique de l'individu.

Chaque individu testé a été mis en présence d'un leurre organique (photos 2 et 3). Ce leurre se composait d'une poignée en bois d'environ 10 cm, d'une aiguille entomologique et d'un cadavre de N. americoferus (mâle pour tester les mâles et femelle pour tester les femelles). Le cadavre a été piqué sur l'aiguille par la zone postérieure de l'abdomen afin de pouvoir diriger le leurre vers la cible. Ensuite, l'individu testé a été mis dans un contenant en plastique circulaire (15 cm de diamètre par 10 cm de hauteur). Le stimulus a été induit en approchant lentement la tête du leurre vers l'individu testé. Sa réponse comportementale a été enregistrée selon l'éthogramme (Tableau 1). Puis, le leurre est enlevé pendant 5 secondes pour laisser le temps à l'individu testé de se calmer. Le stimulus est répété trois fois et le potentiel d'agressivité est calculé en additionnant les scores attribués à chaque réponse.

Analyse statistique

L'héritabilité estimée (h²) est calculée à partir de la formule h² = R/S, où R est la « réponse à la sélection » et S la « différence de sélection ». R correspond à la différence entre la moyenne de l'indice d'agressivité mesuré (= la valeur phénotypique) de la progéniture et la moyenne de l'indice d'agressivité de l'ensemble de la population avant la sélection. R montre à quel point l'indice d'agressivité change après la sélection. S correspond à la différence entre la moyenne de l'indice d'agressivité parmi les géniteurs sélectionnés et la moyenne de l'indice d'agressivité dans la population avant la sélection (Falconer et Mackay, 1996).

Résultats : impact des sélections sur l'agressivité

L'indice moyen d'agressivité des individus dans la population initiale était de -2,53 (0,19 d'erreur type). Aucune différence significative n'a été observée entre les femelles (-2,63 ± 0,30) et les mâles (-2,45 ± 0,25) (test de vraisemblance LRT1 = 0,06 ; p = 0,81).

Sur les 219 individus testés (98 femelles et 121 mâles), trente mâles et trente femelles ont été sélectionnés pour trouver des lignées agressives et autant pour des lignées dociles. La différence de sélection (S) était de 3,6 pour les lignées agressives et de -2,9 pour les lignes dociles. Leurs progénitures ont eu une réponse à la sélection (R) de 1,73 et -0,10 respectivement pour les lignes agressives et dociles. Par conséquent, l'héritabilité estimée (h2) était de 0,48 pour l'agressivité et de 0,04 pour la docilité. Sur les 64 individus de la lignée agressive, seulement treize étaient des femelles et 51, des mâles. Sept femelles et trente mâles ont été sélectionnés pour produire la deuxième génération. La différence moyenne de sélection (S) était de 2,01. La lignée docile était composée de 41 femelles et d'un nombre égal de mâles. Trente et une femelles et vingt-deux mâles ont été sélectionnés pour produire la deuxième génération. La différence moyenne de sélection (S) pour la lignée docile était de -1,06. La réponse à la sélection (R) était de 1,55 pour la lignée agressive et de -0,22 pour la lignée docile. L'héritabilité estimée (h2) était respectivement de 0,77 et 0,21 pour l'agressivité et la docilité.

En l'absence de sélection entre les générations 2 à 4, l'indice d'agressivité a été maintenu pour les lignées agressives et dociles (Figure 1).

Une amélioration possible de l'efficacité de l'auxiliaire

Un trait augmenté par la sélection

Ces premiers résultats sur l'agressivité de N. americoferus montrent que les individus ne sont en moyenne pas très agressifs. Cependant, l'héritabilité pour l'agressivité est élevée et ce trait peut être augmenté par la sélection. La réponse à la sélection pour augmenter la docilité est très faible. Après avoir assoupli la sélection, les différences d'agressivité entre les deux lignes se sont poursuivies sur au moins deux générations. Ces résultats suggèrent qu'après avoir libéré l'individu sur le terrain, le degré d'agressivité des lignes durerait au moins pendant toute la saison agricole (de juin à octobre). Néanmoins, ces résultats ont été obtenus dans un contexte favorisant un taux de consanguinité élevé, D'autres expériences doivent être conduites pour confirmer la durée de persistance de cette l'agressivité pendant l'été.

Des populations naturelles peu agressives

Malgré le fort potentiel d'augmentation de l'agressivité pour N. americoferus, il semble que les populations naturelles ne soient pas très agressives. Cela pourrait s'expliquer par le fait que les Nabidae sont des prédateurs en embuscade et que l'agressivité est généralement associée à des besoins physiologiques élevés (Toscano et al., 2016). Les prédateurs en embuscade attendent leurs proies et, par conséquent, l'approvisionnement énergétique potentiel dépend de la densité des proies (ce qui augmente les rencontres). Des densités élevées de proies peuvent être nécessaires pour soutenir des individus agressifs. Les individus testés ont été capturés dans des milieux agricoles où l'application d'insecticide peut réduire la disponibilité des proies. Dans ces conditions, il est possible que des phénotypes peu agressifs soient favorisés (Dumont et al., 2018). Une autre explication serait que l'agressivité est récessive. Les individus hétérozygotes auraient un phénotype « docile » plutôt que d'avoir un niveau d'agressivité moyen.

Différentes conséquences de l'agressivité des auxiliaires

L'agressivité croissante pourrait avoir beaucoup de conséquences différentes. Une agressivité élevée est corrélée à un taux d'attaque élevé (Schausberger et Croft, 2000). Dans le contexte de la lutte biologique, il s'agit d'une caractéristique précieuse puisqu'elle augmente le nombre de ravageurs tués, améliorant ainsi la valeur en tant qu'agent de lutte biologique de l'espèce, en l'occurrence N. americoferus. Être plus agressif pourrait également avoir des conséquences sur l'interaction inter- et intraspécifique de N. americoferus.

Le cannibalisme et la prédation intraguilde sont deux caractéristiques qui sont, dans certains cas, causées par l'agressivité (Schausberger et Croft, 2000). S'il semble être plus fréquent pour la lignée agressive de N. americoferus, il pourrait être problématique pour le succès du programme de lutte biologique. Un tel problème causé par une forte prédation intraguilde s'est produit dans le passé pour un programme de lutte biologique contre le puceron de melon, Aphis gossypii Glover (Hemiptera : Aphididae) (Rosenheim et al., 1999). Enfin, l'agressivité pourrait également constituer un problème pour l'élevage, encore une fois à cause du cannibalisme. Ce cannibalisme conduit à réduire la densité dans les cages d'élevage augmentant ainsi les besoins logistiques, le temps appliqué pour maintenir la colonie et donc le coût.

Perspectives pour N. americoferus

L'agressivité est un caractère qui, pour N. americoferus, peut être choisi positivement par sélection artificielle. Ce trait pourrait être potentiellement employé pour augmenter l'efficacité de cette espèce en tant qu'agent de lutte biologique. Toutefois, afin de bien comprendre chaque élément qu'apporte une telle modification, d'autres études doivent être menées sur la prédation intraguilde(2) après sélection, sur la modification des conditions d'élevage, sur le temps que durera cette agressivité dans la population introduite sur le terrain et enfin sur la capacité de N. americoferus à chasser avec cette nouvelle caractéristique.

(1) Description d'une série de comportements propres à une espèce animale.(2) Interaction trophique entre deux compétiteurs où le prédateur intraguilde consomme son compétiteur, la proie intraguilde. Leur proie commune est la proie extraguilde.