À propos de l'écologie de ces ravageurs, de leur dynamique de population et de leurs ennemis

Nous nous proposons ici un voyage à l'intérieur d'une galle de phytopte de noisetier (photo en médaillon ci-dessus). En fait, de 160 galles représentatives. Elles ont révélé une faune très riche : les phytoptes qui l'ont fait naître, leurs prédateurs et parasitoïdes, les prédateurs de ces auxiliaires... Un vrai safari ! Au delà de la découverte, mieux connaître cette diversité pourra aider à l'utiliser pour se protéger des acariens nuisibles que sont les phytoptes. Notamment à ménager voire favoriser les auxiliaires potentiels.

Chaque année, environ 20 % de la récolte mondiale de noisettes est perdu par l'action néfaste d'insectes et d'acariens ravageurs (Aliniazee, 1980 et 1998 ; Piskornik, 1992 ; Tuncer et al., 1997) et cela malgré les millions de devises dépensées dans le contrôle chimique.

Les phytoptes, pourquoi les étudier

Monde, des ravageurs notables

En Europe, parmi les 200 espèces d'insectes et d'acariens associés au noisetier (Viggiani, 1994a et b ; Villaronga et al., 1988) et dont la majorité sont des espèces auxiliaires ou accidentelles, seulement 6 espèces sont considérées comme des ravageurs majeurs.

Le balanin Curculio (Curculio) nucum (L.) est le ravageur principal avec des pertes de récolte pouvant dépasser les 30 % s'il n'est pas contrôlé. Mais d'autres ravageurs sont présents en vergers de noisetier, notamment les acariens Eriophydes, souvent appelés phytoptes (Ozman et al., 1997a ; Stamenkovic et al., 1997).

Bien plus cosmopolites que le balanin, ces acariens provoquent la modification des bourgeons floraux et végétatifs qui prennent un aspect typique en galles, du fait de l'hypertrophie des tissus de leurs écailles (photo en médaillon). Les dégâts en vergers s'élèvent en moyenne à 20 % de perte de rendement (Krantz, 1974 ; Ozman et al., 1997c).

On observe des différences sensibles dans le niveau des attaques d'une variété à l'autre. Fertile de Coutard, Ennis, Tonda di Giffoni sont généralement moins atteintes que Ronde de Piémont, Butler, Segorbe et Corabel ; Pauetet se situant en position intermédiaire. Par ailleurs, il n'est pas rare de constater des dégâts de phytoptes sur les noisetiers sauvages dans les haies ou en bordure de ruisseaux.

France, leur histoire depuis 1970 explique les raisons de ce travail

En France, dans le bassin de production de la noisette, les premiers dégâts de phytoptes se sont manifestés lors des premières plantations dans les années 70. Mais, à part quelques années de grosses attaques ça et là, le ravageur semblait relativement contrôlé notamment par l'action d'insecticides tel l'endosulfan (organohalogéné). Le traitement était appliqué à un stade phénologique particulier du noisetier : lors de la 3e ou 4e feuille étalée (Pesante, 1963 ; Vidal-Barraquer et al., 1966).

Et puis l'endosulfan a été interdit en décembre 2005. D'autres produits ont été testés pour le remplacer. C'est alors que la complexité de la lutte contre le phytopte est apparue.

Les résultats contradictoires et hétérogènes ont induit des interrogations sur la dynamique de population de ce ravageur, rendant la mise en œuvre d'une stratégie de lutte difficile. Une hypothèse a été avancée pour expliquer le phénomène : celle d'une régulation de la population de phytoptes par la faune auxiliaire qui aurait été possible avec l'endosulfan mais serait perturbée par les autres produits.

C'est dans ce contexte que la FREDON(1) Aquitaine en relation avec le SRAL(2) Aquitaine et l'ANPN(3), a décidé en 2009 de tester cette hypothèse afin de déterminer la présence et le rôle des auxiliaires, en particulier les acariens antagonistes, sur les populations de phytoptes.

Éléments de biologie sur les phytoptes

Deux espèces en cause

Les Ériophydes sont présents naturellement dans les vergers sauvages de Turquie. Ces acariens très bien adaptés au noisetier ont probablement co-évolué avec cette culture (Ozman et al., 1997a).

Deux espèces de phytoptes provoquent la modification des bourgeons en galles appelées « big bud » en anglais (Krantz, 1974). Phytoptus (= Calycophthora et Phytocoptella) avellanae (Nal.) a été longtemps décrit comme le seul ravageur à l'origine des galles. Il est, depuis peu, associé à une autre espèce : Cecidophyopsis vermiformis (Nal.) (Krantz, 1974 ; Ozman et al., 1997) intervenant également dans le processus de modification des bourgeons.

Migration de printemps de P. avellanae

Au printemps, les nymphes de P. avellanae quittent les galles vers de nouveaux bourgeons axillaires (Ozman et al., 1997a). Leurs préférences vont vers les bourgeons floraux femelles ou glomérules. Cette migration dure environ 90 jours. Les nouvelles arrivantes vont se nourrir, se développer en adultes et se reproduire jusqu'au printemps suivant.

Plusieurs générations vont alors se chevaucher dans cet environnement stable que constitue le bourgeon. La population d'une seule galle peut alors atteindre des dizaines de milliers d'individus (Ozman et al., 1997b).

C. vermiformis entre en scène

Une partie de ces bourgeons va également être colonisée par des adultes de C. vermiformis qui se multiplient vers la mi juin (Krantz, 1974). Leur action va conduire à la formation précoce de galles dites « galles d'été » en juillet et août (Ozman et al., 1997c).

Ces bourgeons modifiés explosent en fin d'été et tombent précocement. Cela annonce une deuxième migration de C. vermiformis vers les bourgeons infestés par P. avellanae.

À partir de juillet, les populations de P. avellanae puis celles de C. vermiformis augmentent et provoquent boursouflures et hypertrophies typiques sur les bourgeons conduisant à la formation de galles dites « galles de printemps »... mais visibles dès septembre.

Avant que ces galles se détériorent et tombent à cause des intempéries, les nymphes de P. avellanae et les adultes de C. vermiformis commencent à migrer et un nouveau cycle recommence (Figure 1).

Des études turques ont montré qu'il existait une population erratique de P. avellanae qui se nourrit non seulement dans les galles mais aussi sur les parties végétatives et florales du noisetier : feuilles, chatons et fleurs femelles. Ces individus sont capables de compléter leur cycle sans la présence de galles.

Travail réalisé au printemps 2009

40 arbres sur deux sites

Deux sites du Lot-et-Garonne particulièrement infestés ont été choisis pour cette étude :

• Le site de Cahuzac (47330), en coteau, variété « Pauetet » (3 m de haut), est entouré de haies et enherbé. Laissé à l'abandon puis repris depuis 2009, il se trouve accolé à l'essai « efficacité-produits » 2009 du SRAL.

• Le site de Sainte-Livrade (47110) en plaine, variété « Pauetet » (4 à 5 m de haut), peu enherbé et accolé à une parcelle de blé dans lequel ont lieu des traitements conventionnels chaque année.

Sur chaque site, 3 rangées d'arbres de 50 m ont été retenues. Deux rangs accolés en bordure de chaque verger qui servent aux prélèvements d'échantillons et un rang de garde pour limiter les effets des traitements adjacents. à l'intérieur des deux rangées, 10 arbres sont marqués.

Quatre dates de prélèvements

Quatre prélèvements ont été réalisés entre le 1er avril et le 30 juin 2009 (1er avril, 22 avril, 13 mai et 10 juin). Des observations sur le terrain début juillet ont montré que la migration des phytoptes était achevée, un échantillonnage supplémentaire n'a pas été nécessaire. Dans chacun des sites et pour chaque observation, 2 galles de phytoptes par arbre marqué ont été prélevées et individualisées. Ainsi, 160 galles dites de « printemps » ont été observées lors de cette étude.

Analyses des 160 galles prélevées

Les galles ont été analysées les jours suivants, sous loupe binoculaire, pour éviter leur dessiccation et la mort éventuelle des espèces présentes à l'intérieur.

Pour chaque galle, nous avons estimé une densité de phytoptes selon un code couleur, sans différencier les larves, nymphes et adultes. La présence ou l'absence d'œufs a été notée. Enfin les espèces (auxiliaires et autres) présentes dans les galles ont été déterminées.

Une attention particulière a été portée aux arthropodes, y compris les acariens Phytoséiides, présents dans les galles et pouvant interagir directement ou indirectement avec les phytoptes. Pour ces phytoséiides, un échantillon de chaque parcelle a été envoyé au laboratoire du professeur Serge Kreiter à Montpellier Sup-Agro pour une détermination précise.

Organismes identifiés et leurs effectifs

Cahuzac, les phytoptes

Lors du premier prélèvement, 100 % des galles sont infestées et 85 % le sont à de très fortes densités. Ozman et al. (1997b) comptent des dizaines de milliers d'individus.

Comme l'étaye la bibliographie, la densité des phytoptes dans les galles diminue au fur et à mesure des prélèvements et de l'avancée de l'étude dans la saison. Au deuxième prélèvement, le 22 avril, 20 % des galles sont déjà vides, le 13 mai 45 % et enfin le 10 juin, les échantillons ne présentent plus de fortes ni de très fortes densités de phytoptes.

En parallèle, on constate une chute de la présence d'œufs. Le 1er avril, toutes les galles en contiennent, le 22 avril 70 %, le 13 mai 30 % et enfin plus aucun lors du dernier prélèvement du 10 juin (Figures non montrées, disponibles auprès des auteurs).

Cahuzac, autres organismes

Concernant les autres organismes, onze taxons sont représentés dans les galles de Cahuzac, répartis en 190 individus (Figure 2).

Les acariens dominent, ils représentent 60 % de l'ensemble des espèces déterminées ; plus de 80 % d'entre eux ont été prélevés lors du premier échantillonnage du 1er avril.

Parmi eux, un tiers sont des Phytoséiides, classés comme auxiliaires. L'échantillon envoyé à l'équipe du Pr S. Kreiter à Montpellier a montré qu'il s'agissait en majorité de Neoseiulella tiliarum et Typhlodromus pyri ; les acariens non Phytoséiides appartiennent à la famille des Winsterschmidtiidés et sont mycétophages.

Dans les autres insectes, dominent les punaises Anthocoridés type Orius sp., prédatrices d'acariens et de petits insectes et qui représentent 13 % des espèces récoltées (25 individus).

Au sein des autres taxons se trouvent des micro-Hyménoptères parasitoïdes dont une espèce est particulièrement intéressante, Aprostocetus sp. (Eulophidae Tetrastichinae) confirmé par Gérard Delvare, professeur à SupAgro Montpellier spécialiste des Chalcidiens (photo de la figure 2). Cette sous-famille de micro-hyménoptères comporte beaucoup d'espèces inféodées aux acariens galligènes Eriophydes comme les phytoptes (Doganlar et al., 2009).

Les Thysanoptères (thrips), qui représentent 5 % des espèces échantillonnées, se nourrissent probablement des tissus de la galle comme les phytoptes. Les autres taxons sont soit accidentels comme les Orthoptères, les Sternorrhynques Aphididés (pucerons) et les Neuroptères, soit saprophages et/ou mycétophages comme les Coléoptères Latridiidés, les larves de Diptères et les Collemboles.

Sainte-Livrade, les phytoptes

Sur le site de Sainte-Livrade, on retrouve le schéma décrit précédemment à Cahuzac.

Lors du premier prélèvement, le 1er avril, 90 % des galles comportent une très forte densité de phytoptes. Cette densité diminue au fur et à mesure des échantillonnages. Le 22 avril, 55 % des galles sont en très fortes densités et 10 % sont vides. Le 13 mai, 25 % sont vides et seulement 5 % en très fortes densités et, enfin, le 10 juin 65 % des galles sont vides et aucune ne présente ni de très forte, ni de forte densité.

La présence d'œufs suit la même courbe, lors du premier échantillonnage, 100 % des galles en sont pourvues puis ce pourcentage diminue jusqu'à atteindre 0 % le 10 juin.

Et les autres

Huit taxons sont représentés dans les galles de Sainte-Livrade, composés de 157 individus (Figure 3).

Les acariens Phytoséiides sont omniprésents : ils représentent plus de 80 % des espèces échantillonnées et leur effectif total est réparti sur l'ensemble des prélèvements (130 individus). L'échantillon envoyé à l'équipe du Pr Kreiter à Montpellier a montré qu'il s'agissait en majorité de Typhlodromus sp.

Les principaux autres taxons se classent en acariens non auxiliaires, en Sternorrhynques aphididés (pucerons), échantillonnés en fin de saison (10 juin) et en punaises Anthocoridés auxiliaires de type Orius sp. majoritaires le 13 mai (5 individus).

Comme à Cahuzac, les autres taxons sont soit accidentels (Neuroptères et Aranéides), soit saprophages et/ou mycétophages (larves de Diptères et Coléoptères Latridiidés).

Phytoptes, c'est comme prévu

Dans les galles, les données recueillies sur la migration des phytoptes, ont été corroborées par la bibliographie (Ozman et al., 1997a).

Sur les deux sites, au fur et à mesure des prélèvements de galles, la densité des phytoptes diminue et la présence d'œufs suit la même courbe. Mi-juin, la plus grande partie des nymphes de Phytoptus avellanae et les adultes de Cecidophyopsis vermiformis ont déjà migré vers les bourgeons axillaires.

Auxiliaires, les sites se distinguent

Davantage de diversité à Cahuzac, avec un micro-hyménoptère

La recherche des taxons auxiliaires a montré une diversité et une structuration plus importante sur le site de Cahuzac (11 taxons) que sur celui de Sainte-Livrade (8 taxons).

Parmi eux, deux taxons sont considérés comme réellement auxiliaires : les acariens phytoséiides ainsi qu'un micro-hyménoptère Eulophidés Tetrastichinés, Aprostocetus sp.

Cette espèce n'a été trouvée que sur le site de Cahuzac. Elle est considérée, à l'instar de beaucoup de représentants de cette famille, comme un auxiliaire potentiel contre des acariens Eryophides galligènes (Doganlar et al., 2009).

De plus, Arzone (cité dans Webber, 2007) a montré dans une étude publiée en 1983, que P. avellanae est contrôlé dans les vergers ilaliens non traités par de nombreux auxiliaires dont le micro-hyménoptère Tetrastichus (= Aprostocetus) eriophyes qui peut coloniser 90 % des galles.

Acariens, plus denses à Saint-Livrade

Les échantillons d'acariens Phytoséiides envoyés au laboratoire de M. Kreiter à Montpellier ont montré que les communautés étaient différentes dans les deux sites : Neoseiulella tiliarum et Typhlodromus pyri à Cahuzac et une espèce de Typhlodromus sp. assez rare sur le site de Sainte-Livrade. Ces observations ne sont pas étonnantes car plus d'une trentaine d'espèces d'acariens phytoséiides ont été déjà collectés lors d'une étude antérieure sur verger de noisetier en Turquie (Sebahat et al., 2005).

Bien que Kampimodromus aberrans soit en théorie le plus commun, il n'a été collecté sur aucun des deux sites.

La densité d'acariens par galle est différente dans les deux sites. Elle est plus importante à Sainte-Livrade (2,16/galle) en comparaison de Cahuzac (0,7/galle).

Ces chiffres sont tout de même en dessous de ceux trouvés dans une étude en Italie où 60 % des galles étaient colonisées par 2 à 6 acariens phytoseïdes (Arzone, 1983).

Punaises, rôle inattendu

Des punaises Anthocoridés de type Orius spp. ont régulièrement été trouvées dans les deux sites. Elle sont considérées comme auxiliaires potentiels dans la littérature (Webber, 2007)... Mais nos observations ont montré qu'il s'agissait de prédateurs actifs d'acariens Phytoséiides et saprophages présents dans les galles. En effet, bien que cette punaise soit de petite taille (2 à 4 mm), son rostre est trop large pour transpercer un phytopte de 200 µm. Cette observation pourrait alors expliquer la densité plus faible des acariens dans les galles à Cahuzac où la population d'Anthocoridés est plus importante.

Champignons aussi

Des observations supplémentaires ont montré également le développement d'un champignon sur les colonies de phytoptes. Ce champignon pourrait être catégorisé comme auxiliaire, d'autant plus que la littérature mentionne la présence d'un Verticillium lecanii pathogène d'acariens dans les galles (Ozman, 1998), et aussi Paecilomyces eriophyes connu comme pathogène de P. avellanae en Italie (Del Guerico, 1911, cité dans MacCoy, 1996).

Conclusion

Un monde dans une galle

La galle, contrairement à ce que l'on aurait pu penser, représente un véritable microcosme, c'est-à-dire un monde en miniature.

On y trouve au bas de la chaîne alimentaire des « troupeaux d'herbivores » : les phytoptes. Ils sont « les mets de fauves » représentés par les acariens phytoséiides et le micro-hyménoptère Aprostocetus sp.

Ceux-ci, à leur tout, deviennent les proies de punaises Anthocorides (Orius spp.) qui, avec leur 2 à 4 mm de long, font figure de monstres à l'intérieur des galles.

On trouve également des auxiliaires plus « végétalisés », comme les champignons acaripathogènes sur lesquels se nourrissent des espèces de coléoptères mycétophages comme les Latridiidés.

Enfin, tout un pannel d'organismes saprophages se délectent de la galle en décomposition (collemboles, larves de diptères, etc.)

Étude préambule

Cette étude générale est un préambule à d'autres plus ciblées sur des problématiques plus précises.

Dans des contextes agro-écologiques différents, nous avons identifié des acariens phytoséiides ainsi qu'un micro-hyménoptère Eulophidé (Aprostocetus sp.) comme principaux auxiliaires intervenant dans le contrôle des phytoptes au sein des galles.

Mais, de ce constat, nous ne pouvons conclure sur l'origine des fluctuations dans la dynamique de population des phytoptes constatées sur le terrain : années sans galles et années avec galles ; l'explication peut être à chercher dans leur cycle très complexe.

C'est dans cette optique qu'en 2010 a été mis en place avec l'ANPN un suivi de migration des phytoptes sur une parcelle à Galapian (47190) dans le Lot-et-Garonne, qui fera l'objet d'un prochain article. Cette méthode adaptée des études de Oldfield (1969), Bergh (1992) et Beber (1994) consiste, à l'aide d'une simple bande de scotch double face, à suivre les migrations hors des galles.

Cette étude permet notamment de définir la période maximale d'émergence qui semble, selon divers auteurs, la plus importante pour les traitements. À côté de cela, ont été compilées les données de températures depuis le début de l'année (seuil minimum 6 °C) afin de trouver le nombre de degrés-jours (DD : Degree-Days) nécessaire au début, au pic et à la fin de la migration.

Pour finir, nous avons poursuivi les travaux de 2009 sur la faune auxiliaire intervenant dans les galles.

Une meilleure compréhension du cycle des phytoptes et de l'implication de tous ces auxiliaires dans la maîtrise des ravageurs du noisetier permettrait de limiter les traitements et ainsi de s'inscrire dans les objectifs du plan Écophyto 2018 issu du Grenelle de l'Environnement.

<p>* Entomo-Remedium.</p> <p>** SRAL. bernard.guery@agriculture.gouv.fr</p> <p>*** ANPN.</p> <p>(1) FREDON : Fédération régionale de défense contre les organismes nuisibles.</p> <p>(2) SRAL : Service régional de l'alimentation.</p> <p>(3) ANPN : Association nationale des producteurs de noisette.</p>