Le monde des insectes et des plantes est régi par de multiples interactions dues aux molécules qu'ils émettent. Il est possible d'intervenir sur ces interactions au bénéfice des cultures.

Les médiateurs chimiques font l'objet d'un intérêt renouvelé depuis le lancement du plan Écophyto. Moins d'insecticides, plus de phéromones. Oui, mais... Quelles sont les données scientifiques qui nous permettent d'espérer cela ? Est-ce vraiment un moyen de remplacer les insecticides ?

Qu'est-ce qu'un médiateur chimique ?

Le terme de médiateur chimique veut simplement dire que l'on propose d'utiliser des molécules chimiques pour envoyer un message. Nous sommes familiers avec l'idée que l'on puisse utiliser des mots ou des pictogrammes pour transmettre un message, mais les molécules, odorantes ou non, sont également porteuses d'information. Mieux encore, la détection et l'identification de ces molécules ne nécessite pas un cerveau très complexe. Pour cette raison, sachant que les insectes ont un petit cerveau avec très peu de neurones par rapport aux vertébrés, beaucoup d'entre eux sont capables d'émettre des molécules tout à fait spécifiques et de les détecter grâce à des récepteurs tout aussi spécialisés ! Ceci étant, les substances détectées par l'odorat et le goût sont très souvent présentes dans des mélanges complexes de molécules, et beaucoup d'espèces utilisent aussi le contexte odorant et leurs autres sens comme la vision ou l'audition pour analyser ces messages.

Les phéromones sexuelles

Plus de 3 500 composés phéromonaux identifiés

Dans un contexte agricole, les médiateurs chimiques sont surtout connus pour l'utilisation de phéromones sexuelles. Ces phéromones sexuelles ont fait l'objet d'intenses recherches depuis que Jean-Henri Fabre a émis l'hypothèse, dans les années 1920, que les femelles du grand paon de nuit envoyaient des effluves qui attiraient les mâles, guidés par leur grandes antennes plumeuses(1). Il a fallu attendre 1959 pour qu'un chimiste allemand, Adolf Butenandt, parvienne à identifier la phéromone émise par la femelle du ver à soie, appelée bombykol. Avec les produits de la chimie analytique et de synthèse, les efforts conjugués de nombreux laboratoires dans le monde ont permis d'identifier plus de 3 500 composés phéromonaux(2).

Pourquoi parle-t-on de phéromone ? Ce terme a été introduit en 1959 par Karlson et Lüsher qui le définissent comme une substance émise par un individu (à l'extérieur) et qui est détectée par un individu de la même espèce chez qui elle provoque une réaction comportementale ou une modification physiologique. Il s'agit en quelque sorte d'une hormone qui, au lieu d'être libérée dans le corps, serait libérée dans le milieu extérieur. Comme pour les hormones, un tel système de communication implique, d'une part, que la molécule libérée soit unique et rare dans l'environnement et, d'autre part, que l'individu qui détecte cette molécule soit capable de l'identifier parmi toutes les autres présentes dans l'environnement.

Ces deux propriétés sont caractéristiques du système de communication phéromonal, sexuel ou non. Il est évidemment nécessaire que la molécule soit unique - si plusieurs espèces utilisaient la même molécule en même temps, aucune communication ne serait possible. Ainsi l'éléphant d'Asie qui utilise la même phéromone que de nombreuses espèces de papillon comme Spodoptera littoralis, à savoir le (Z)-6-dodecen-1-yl acétate, ne peut le faire que parce que ces espèces ne partagent pas le même espace géographique(3).

Une possible adaptation

C'est chez les insectes nocturnes et plus précisément chez des lépidoptères, comme les noctuelles, que ce système de communication est le plus utilisé. Chaque espèce émet un bouquet de molécules stéréotypé, qui est détecté par des neurones olfactifs spécialisés présents au niveau des antennes. Ces neurones envoient des informations dans des zones spécialisées du cerveau olfactif, qui peuvent ainsi répondre très rapidement à des traces infimes de ces molécules dans l'air. Ce système est très stable et relativement rigide. À ce titre, on considère généralement que les méthodes de lutte basées sur les phéromones sexuelles ont peu de chances d'être contournées car, pour changer la communication phéromonale, il faut changer à la fois les gènes qui sont responsables de la synthèse et de l'émission de molécules, et les récepteurs membranaires de ces molécules. En réalité, comme l'évolution des espèces le démontre amplement, ces systèmes peuvent évoluer et s'adapter ; c'est d'ailleurs une des raisons pour laquelle tant d'espèces d'insectes peuvent coexister sans se mélanger, car les phéromones contribuent à leur isolement spécifique.

Applications des phéromones sexuelles

Piégeage et confusion sexuelle

Quelles applications peut-on envisager de ce système de communication phéromonal ? Les premières applications ont consisté à diffuser des molécules synthétiques dans l'atmosphère de façon à attirer les mâles et les piéger, de façon à surveiller le niveau des populations de ravageurs utilisant ce mode de communication. Un des pièges les mieux connus est le piège delta créé à l'Inrae, dans lequel une capsule diffusant la phéromone est placée sur une surface recouverte de glu. Compte tenu de la relative simplicité des molécules phéromonales, il a été assez vite possible d'en synthétiser des quantités suffisantes pour saturer l'atmosphère dans des zones de vignobles ou de vergers, de façon à empêcher les mâles de trouver un partenaire sexuel. Cette technique de la confusion sexuelle, dont la popularité est croissante, souffre des défauts de ses qualités : c'est un moyen de lutte très spécifique qui ne concerne donc qu'une espèce de papillon et qui nécessite une bonne coordination entre les agriculteurs d'une même région, car elle ne peut pas s'appliquer sur de petites surfaces et ce n'est en aucun cas un moyen de supprimer ces ravageurs.

Essentiellement contre les lépidoptères nocturnes

Malheureusement, ou heureusement, ce système de communication phéromonal ou chimique ne concerne qu'une toute petite partie des insectes existants. Beaucoup d'autres insectes utilisent des phéromones, mais associent les informations olfactives à d'autres informations, visuelles, sonores ou même d'autres informations olfactives comme des odeurs de plantes. Pour tous ces autres insectes, il reste très difficile de perturber leur communication chimique de manière aussi simpliste. Même chez les lépidoptères, ce sont surtout les espèces nocturnes qui s'appuient essentiellement sur les phéromones sexuelles. Les papillons diurnes complètent ces informations avec des signaux visuels, la couleur et la forme des ailes, les mouvements du partenaire. Les champions de la communication olfactive et chimique sont les insectes sociaux comme les abeilles, les fourmis et les termites, qui utilisent tout un éventail de glandes pour émettre des cocktails de molécules chimiques adaptés à de nombreuses situations. Non seulement ces insectes émettent des mélanges de molécules incroyablement complexes, mais ils possèdent également des cerveaux olfactifs extrêmement développés et un nombre de récepteurs olfactifs important (300-350 au lieu de 50-60 chez beaucoup d'espèces de ravageurs).

Dans ces conditions, il devient très difficile de leurrer ces insectes avec des mélanges de molécules simples, comme pour les papillons de nuit. Il faut leur adjoindre d'autres éléments sensoriels, comme des odeurs de plantes. Les coléoptères utilisent également des molécules, très diverses, pour communiquer, mais ces phéromones prennent un sens différent en fonction du contexte, à savoir la présence de congénères, la co-occurrence d'odeurs de végétaux spécifiques, voire la détection de signaux sonores particuliers. Ces exemples illustrent le chemin qui reste à parcourir pour utiliser des phéromones, sexuelles ou non, pour manipuler de manière spécifique le comportement de toutes ces espèces. Dans ce dossier de Phytoma consacré aux médiateurs chimiques, plusieurs articles rapportent les efforts mis en oeuvre pour identifier et utiliser des mélanges odorants comprenant des phéromones à l'encontre des bioagresseurs.

Odeurs florales : attirer les pollinisateurs

De l'intérêt des bandes florifères

Les parfums spécifiques émis par les végétaux, apparemment destinés aux insectes pollinisateurs, constituent un exemple illustrant l'importance des odeurs dans la vie des insectes. Beaucoup de ces composés sont des terpènes qui sont relativement volatils et facilement identifiables par le nez humain, comme en témoigne l'industrie du parfum à Grasse. L'association de telles odeurs à des signaux visuels caractéristiques (forme, couleur dans le visible et l'UV, voire infra-rouge) ainsi qu'à une récompense sous forme de nectar sucré permet aux fleurs d'attirer et de fidéliser des insectes qui les visitent. L'abeille domestique est connue pour ses capacités d'apprentissage et de mémoire remarquables, car elle utilise ces signaux olfactifs et visuels pour exploiter tout au long de l'année différents sites en fonction des vagues de floraison des plantes mellifères disponibles.

C'est en cela que la création de bandes florifères représente un réel soutien pour les insectes pollinisateurs et nectarivores. Ces bandes florifères doivent bien sûr comporter des plantes dont la floraison est étagée au cours du temps afin de fournir des ressources le plus longtemps possible, mais ces plantes doivent aussi être relativement tolérantes à des visiteurs pas forcément pollinisateurs si l'objectif est de favoriser aussi bien des pollinisateurs que des parasitoïdes comme cela est proposé dans un des articles de ce dossier.

Attirer le bon pollinisateur

Le statut de ces odeurs florales est cependant ambivalent car les composés volatils émis sont la plupart du temps toxiques pour les insectes. La présence de composés toxiques ne se limite pas aux odeurs car le nectar de beaucoup de plantes contient des alcaloïdes. Pourquoi à la fois attirer et essayer de tuer les pollinisateurs ? Ce paradoxe apparent provient du fait que, pour une plante, il est intéressant d'être associée à des pollinisateurs spécifiques, l'exemple le plus abouti étant le figuier qui s'est adjoint un pollinisateur accomplissant quasiment la totalité de son cycle dans la figue. Si la plante est visitée par des pollinisateurs provenant d'autres espèces de plantes, ceux-ci apportent du pollen indésirable dont la plante doit se débarrasser. Par ailleurs, les insectes qui visitent la plante sans la polliniser ne sont pas intéressants non plus. À cet égard, de nombreuses espèces d'insectes, comme le bourdon terrestre, sont connues pour perforer la base de corolles de fleurs pour en dérober le nectar ou le pollen et les plantes produisant des alcaloïdes auxquels ils sont sensibles seraient mieux protégées contre ces voleurs.

Odeurs de plantes et composés répulsifs ou anti-appétants

Une communication chimique interspécifique

L'utilisation de molécules chimiques pour manipuler le comportement des insectes n'est pas l'apanage de l'homme, loin de là. L'exemple de la pollinisation et des odeurs florales montre à l'envi que les plantes émettent des molécules diverses pour manipuler le comportement de ces insectes. Cette communication chimique interspécifique n'est donc pas phéromonale : on parle ici de molécules allélochimiques ou allomones (voir encadré). Ces allomones (molécules destinées à communiquer entre espèces différentes) obéissent bien sûr aux mêmes règles que précédemment, à savoir la possibilité pour la plante (ou une espèce animale) d'émettre des composés qui ont valeur de signal et, pour le récepteur du message (un insecte, un vertébré ou une autre plante), de détecter ces molécules grâce à des récepteurs spécialisés ou non, afin de réagir de manière appropriée. Dans cette perspective, les messages envoyés sont moins spécifiques puisqu'ils s'adressent à une audience plus large et doivent être « compris » par tous.

Des composés secondaires émis par les plantes

Parallèlement au développement des études des phéromones sexuelles, les chimistes ont ainsi étudié la composition chimique des plantes et essayé de comprendre comment elles peuvent se défendre, notamment contre les herbivores. C'est ainsi qu'ont été découverts une myriade de « composés secondaires », à savoir des alcaloïdes, des terpènes ou encore des stérols qui ne sont pas essentiels à la croissance ou à la reproduction des plantes, comme peuvent l'être des composés « primaires » tels que les sucres et les acides aminés essentiels. Ces composés secondaires forment l'assise de notre pharmacopée car ils donnent à la camomille la propriété de nous endormir, ou aux graines de café de nous maintenir éveillés. Beaucoup de ces composés sont des toxines puissantes, comme la strychnine, ou des toxines insecticides comme la nicotine ou les pyrèthres.

Ces vingt dernières années, de nombreux laboratoires ont commencé à élucider les mécanismes physiologiques qui gouvernent la synthèse de tels composés par les plantes. Ils se sont aperçus que les plantes qui synthétisent des composés secondaires sont capables d'augmenter leur biosynthèse de tels composés en réponse à un stress, ou à une attaque d'insecte. Mieux, ils ont également décrit comment les chenilles manipulent cette synthèse grâce à leur salive et, surtout, comment les plantes attaquées par des insectes herbivores émettent des odeurs particulièrement attractives pour les ennemis de ces herbivores, par exemple des insectes parasitoïdes ou des prédateurs. Il existe donc tout un écosystème de signalisations chimiques qui est mis en oeuvre par ces organismes, signalisation dont nous commençons seulement à comprendre certains éléments.

Composés amers ou répulsifs : quelle toxicité ?

Les odeurs répulsives et les molécules amères produites par les plantes possèdent un statut particulier, car elles jouent un rôle dissuadant. Bien souvent, ces molécules sont toxiques par elles-mêmes. La strychnine par exemple possède un goût amer assez puissant pour la plupart des organismes, y compris pour les insectes : elle n'est donc pas seulement toxique mais aussi très aversive. Cependant, une telle association entre goût amer et toxicité, ou entre odeur répulsive et toxicité n'est pas une conséquence de la toxicité de cette molécule. Il existe des molécules amères non toxiques et réciproquement, il existe des molécules non amères qui sont toxiques.

En réalité, la toxicité de ces molécules et leurs effets sur le système chimiosensoriel sont complètement disjoints. La toxicité est liée à de nombreux facteurs, in fine, l'action de la substance elle-même ou de ses dérivés métaboliques sur des cibles cellulaires, souvent situées à l'intérieur du corps. La détectabilité sensorielle est le plus souvent liée à d'autres paramètres de ces molécules, paramètres qui permettent une association transitoire entre cette molécule et une protéine membranaire qui va induire un signal électrique dans les cellules sensorielles. Qu'est ce qui permet à un organisme d'associer une toxicité à un signal sensoriel ? À quelle vitesse (évolutive) un organisme peut-il « apprendre » à détecter des molécules toxiques ?

Actuellement, nous n'avons pas de réponses à ces questions. Nous pensons que cette association est acquise au cours de l'évolution. Si un signal chimique, quel qu'il soit, est régulièrement associé à un effet toxique, un organisme peut utiliser ce signal chimique comme un signal d'avertissement. Ce signal chimique peut être un motif moléculaire spécifique de la molécule toxique, ou bien une autre molécule associée, ou encore un signal d'une autre modalité, par exemple visuelle comme pour les couleurs aposématiques(4).

Le meilleur exemple de la plasticité du système du goût est donné par des blattes résistantes à des pièges alimentaires contenant un insecticide, utilisés au sud des États-Unis. Ces pièges contiennent du sucre sous la forme de glucose, qui est un très bon phagostimulant. Les chercheurs qui ont étudié ces blattes ont montré que les blattes résistantes ne se sont pas adaptées à l'insecticide comme on aurait pu le penser, mais en détectant le glucose présent dans le piège alimentaire comme une substance amère(5). En d'autres termes, le glucose est devenu le « signal » de la présence d'une molécule toxique.

Vers de nouvelles stratégies d'application

Stratégie « push-pull »

Transposer ces observations dans un contexte agricole peut donner des idées de nouvelles stratégies d'application. Outre l'utilisation de substances attractives pour attirer des insectes dans des pièges, en les associant ou pas avec des substances toxiques, les médiateurs chimiques semblent ouvrir la voie à de nouvelles applications ou de nouveaux modes de culture. Une des idées les plus populaires actuellement est d'associer des plantes attractives et répulsives pour réaliser ce que l'on appelle une stratégie « push-pull ». Le premier versant de cette stratégie est de rendre les plantes cultivées moins attractives ou moins visibles chimiquement en les associant à des plantes émettant des odeurs désagréables (c'est le versant « push »). Le second versant de cette stratégie est de fixer les insectes déplacés, en plantant en bordure de champ des plantes particulièrement attractives afin que les femelles y déposent leurs oeufs (c'est la partie « pull »). Ces plantes-pièges sont ensuite traitées, supprimées ou encore ces plantes pièges peuvent être choisies pour leur toxicité vis-à-vis de ces insectes(6).

Amertume et toxicité : une association durable

Au-delà de ces applications qui restent tout de même difficiles à mettre en place, l'étude des médiateurs chimiques dans leur ensemble dessine un paysage complexe où l'évolution des espèces prend un rôle tout particulier : l'effet sur le comportement des insectes de toutes ces molécules ne provient pas de leur nature chimique, mais plutôt de la valeur adaptative de la capacité de détecter ces composés.

Prenons comme exemple les néonicotinoïdes. Ce sont des molécules qui sont « nouvelles » pour les abeilles du point de vue évolutif et leur système sensoriel n'a pas appris à les reconnaître comme toxiques. C'est même apparemment le contraire car si l'on mélange des néonicotinoïdes à une solution sucrée, elles préfèrent la solution contenant l'insecticide(7) ! Actuellement, nous n'avons aucune idée du temps qu'il faudrait pour que des abeilles « apprennent » à détecter ces molécules comme étant toxiques ou amères. Dans cette perspective, on pourrait envisager de protéger les abeilles en associant les néonicotinoïdes à un goût amer qui leur permettrait d'éviter de telles molécules.

En poussant la réflexion un peu plus loin, on peut se demander pourquoi toutes les plantes qui produisent des molécules à effet insecticide produisent également des composés amers ou répulsifs. La réponse la plus plausible est que ces molécules aversives « protègent » les molécules insecticides : limiter le nombre d'insectes exposés à la toxine retarde d'autant la sélection d'insectes résistants à cette toxine. En revanche, selon le même raisonnement, une molécule simplement « amère » n'aurait pas une durée de vie très longue, puisque les insectes qui passeraient outre leur répulsion auraient accès à une ressource nutritive non protégée. L'association entre une molécule toxique et des molécules amères agirait donc comme dissuadant qui permettrait d'allonger l'efficacité de leurs défenses. Ne pourrait-on envisager cela pour nos insecticides ?

(1) Souvenirs entomologiques, 7e série, p. 363-365, Paris, Delagrave, 1925, https://tinyurl.com/far4wjk(2) www.pherobase.com/about/(3) https://tinyurl.com/ywn6rznh