L'analyse de certains organismes, comme les nématodes, permet d'évaluer l'effet des pratiques culturales sur le fonctionnement du sol.

En France, depuis les années 2000, l'Ademe (Agence de l'environnement et de la maîtrise de l'énergie) a encouragé la recherche sur les organismes bio-indicateurs du sol(1). L'objectif était de s'intéresser à la composante biologique des sols afin de définir des indicateurs de qualité des sols complémentaires aux outils physico-chimiques déjà disponibles et couramment utilisés en agriculture à l'échelle de la parcelle. Grâce à ces bio-indicateurs, il est possible d'identifier et de quantifier les perturbations, les transformations du sol et les impacts sur les agroécosystèmes. Ces nouveaux outils peuvent permettre de surveiller l'évolution de la qualité des sols, notamment à la suite de changements d'usage ou de pratiques agricoles, et d'évaluer les risques pour les écosystèmes dans le contexte de la transition vers l'agroécologie.

Qu'est-ce qu'un bio-indicateur ?

Un bio-indicateur est un organisme ou une communauté d'organismes (voir une partie d'organisme) qui renseigne sur la qualité et le fonctionnement d'un écosystème. Les bio-indicateurs sont le plus souvent basés sur le prélèvement d'organismes vivants (végétaux, faune, micro-organismes) dans le sol. Ils peuvent également consister en des mesures de modification de l'activité métabolique des cellules.

Les temps de réponse des bio-indicateurs peuvent être variables : certains bio-indicateurs, basés sur des modifications à l'échelle des communautés ou des populations, détectent des changements à moyen et long termes des écosystèmes (de plusieurs mois à plusieurs années) ; d'autres indicateurs biologiques tels que des modifications cellulaires ou métaboliques ont une réponse rapide (quelques heures à quelques jours).

Les réponses de ces organismes aux perturbations doivent être connues scientifiquement et être associées à des fonctions du sol. Par ailleurs, le protocole de caractérisation doit présenter des qualités de mesure (précision, fiabilité, robustesse) et d'interprétation. Un bio-indicateur performant doit donc :

- représenter une ou plusieurs fonctions du sol ;

- s'inscrire dans un référentiel fiable et robuste dans une large gamme de contextes de mesures, lui conférant une répétabilité stable ;

- fournir une information suffisamment précise pour l'objectif visé ;

- être facile à mettre en oeuvre et à interpréter, à des échelles de temps compatibles avec les objectifs visés ;

- offrir un coût de réalisation de la mesure compatible avec l'utilisation en routine.

Cet article est centré sur les nématodes, organismes qui respectent les cinq critères présentés ci-dessus et permettent, en particulier, de représenter une majorité des fonctions du sol. L'ensemble des nématodes vivants dans le sol est appelé la nématofaune. Les autres bio-indicateurs qui commencent également à être utilisés en agriculture sont essentiellement les micro-organismes et les vers de terre.

La nématofaune, une mine d'informations

Des organismes présents dans tous les sols

En agriculture, les nématodes sont le plus souvent appréhendés comme des « ennemis » (ravageurs et responsables de dégâts sur les cultures). Pourtant, les espèces les plus abondantes de nématodes du sol n'ont pas d'activité parasitaire et peuvent être considérées comme « amies », c'est-à-dire qu'elles sont bénéfiques pour le fonctionnement des sols.

Les nématodes du sol sont des organismes microscopiques vermiformes (longueur de l'ordre de 1 mm pour un diamètre de 20 µm), translucides et invisibles à l'oeil nu (photo 1). Ce sont les organismes pluricellulaires les plus abondants sur Terre, représentant les 4/5es des organismes pluricellulaires de notre planète !(2)

Les nématodes constituent un groupe extrêmement diversifié (plus de 25 000 espèces décrites) et sont présents dans tous les sols, sous tous les climats et à toutes les latitudes. Certains sont parasites (des végétaux ou des invertébrés dont les insectes) ; en effet certaines espèces attaquent les plantes et font la mauvaise réputation des nématodes en agriculture. Toutefois, la majorité des nématodes du sol vivent librement dans ce milieu et ne sont pas des parasites : ce sont les nématodes libres. Ces nématodes libres sont tous bénéfiques au fonctionnement des sols, ils se nourrissent essentiellement de bactéries, de champignons et d'autres organismes microscopiques, dont des nématodes eux-mêmes.

Abondance et diversité fonctionnelle de la nématofaune

La particularité des nématodes est qu'ils se placent à différents niveaux de la micro-chaîne trophique du sol (Figure 1) et, de ce fait, leur caractérisation procure une information sur l'ensemble de ce réseau trophique.

Si les nématodes sont particulièrement intéressants pour être utilisés comme bio-indicateurs de la qualité du sol, c'est aussi parce qu'ils sont présents partout à forte abondance (plus d'un million par mètre carré) et présentent une grande diversité tant taxonomique que fonctionnelle, c'est-à-dire qu'ils participent aux différentes fonctions du sol. De plus, le procédé analytique pour l'analyse de la nématofaune du sol est normalisé(3) (IS0 23611-4).

Enfin, un critère majeur : ils sont sensibles, de façon variable, aux conditions du milieu et aux perturbations physiques ou chimiques.

Groupes de nématodes et fonctionnalités des sols

Les groupes de nématodes renseignent sur différentes fonctionnalités des sols. Ainsi, les nématodes microbivores sont des nématodes bactérivores (qui se nourrissent de bactéries) et des nématodes fongivores (qui se nourrissent de champignons) (photos 2 et 3 page précédente). Ils informent sur le compartiment microbien, la dynamique de la matière organique et le recyclage des nutriments.

Les nématodes omnivores et prédateurs reflètent les perturbations physiques ou chimiques du milieu. Ils renseignent sur la complexité des réseaux trophiques, qui peut être à l'origine de la fonction de régulation des organismes pathogènes.

Les nématodes phytophages renseignent sur la nature et l'état de la couverture végétale et, pour les cultures sensibles, sur le risque de perte de rendement.

L'analyse de la nématofaune consiste à dénombrer les différents taxons de nématodes présents dans les sols, puis à les regrouper selon des caractéristiques fonctionnelles et, enfin, à calculer des indices relatifs au fonctionnement du sol et à la diversité des organismes.

L'étude des communautés de nématodes dans leur ensemble renseigne sur plusieurs facteurs :

- le niveau d'activité biologique du sol ;

- les voies de décomposition des matières organiques, à savoir à dominante fongique ou bactérienne ;

- l'intensité des flux de nutriments ;

- la complexité des réseaux trophiques, qui peut être à l'origine de la fonction de régulation des organismes pathogènes ;

- le niveau de la pression parasitaire liée aux nématodes phytoparasites.

Ce sont autant d'éléments utiles pour évaluer la durabilité d'un système.

Ces analyses innovantes des communautés de nématodes du sol comme bio-indicateurs ont été développées par la communauté scientifique internationale depuis les années 1990. Pour favoriser leur utilisation, la société Elisol environnement a récemment développé des référentiels d'interprétation spécifiques (Elipto) en fonction de l'usage du sol (maraîchage, grandes cultures, forêts, prairies, vignes ou sols urbains).

Réponse des nématodes aux pratiques agricoles

Une méta-analyse sur la base de 103 articles scientifiques

En tant que bio-indicateur, les communautés de nématodes renseignent sur l'état des réseaux d'organismes du sol et permettent d'évaluer l'impact des pratiques agricoles sur l'état biologique des sols. Une étude scientifique récente, conduite dans le cadre du projet Ipanema (2019-2021)(4) financé par l'Office français de la biodiversité (OFB), fait le point sur la réponse des nématodes aux différentes « familles » de pratiques agricoles : diversité végétale, fertilisation, travail du sol, pesticides ; l'effet « système de culture » dans son ensemble a aussi été évalué : agriculture conventionnelle versus agriculture biologique versus agriculture de conservation. L'article a été récemment publié dans une revue scientifique internationale(5). Les données présentes dans environ 500 publications scientifiques internationales caractérisant la réponse de la nématofaune aux pratiques agricoles ont été analysées. Parmi celles-ci, 103 présentaient des résultats exploitables dans le cadre d'une analyse statistique en présentant dans l'article à la fois :

- les résultats de l'effet des pratiques en comparaison à un témoin pertinent ;

- les résultats moyens ainsi que les écarts à la moyenne pour chaque paramètre étudié.

Les études réalisées en Europe, Asie, Amérique et, dans une moindre mesure, en Afrique (Figure 2), concernaient par ordre décroissant : la fertilisation, la diversité végétale, les pesticides, le travail du sol et les systèmes. Les 1 338 observations extraites de ces articles ont été exploitées statistiquement : l'analyse a consisté à comparer l'effet de chaque pratique à un témoin.

Comparaison des pratiques et analyse de la nématofaune

Les comparaisons réalisées sont les suivantes :

- pour la diversité végétale, rotation comparée à mono-culture, association comparée à culture mono-spécifique, présence de cultures intermédiaires comparée à sol laissé nu pendant la même période ;

- pour la fertilisation, fertilisation minérale comparée à aucun apport de fertilisant, fertilisation organique comparée à aucun apport de fertilisant et fertilisation mixte comparée à aucun apport de fertilisant ;

- pour le travail du sol, labour conventionnel (retournement > 20 cm) comparé à une absence de travail du sol, travail superficiel sans retournement (utilisé en agriculture de conservation) comparé à une absence de travail du sol ;

- pour les biocides, apport de nématicides comparé à aucun apport de nématicides, apport d'herbicides comparé à aucun apport d'herbicides, apport d'autres biocides comparé à aucun apport de biocides.

L'analyse de la nématofaune se caractérise par le calcul d'un ensemble de paramètres. Dans l'étude, douze paramètres de la nématofaune ont été étudiés : les abondances des différents groupes fonctionnels (quatre groupes : bactérivores, fongivores, omni-prédateurs et phytophages), le nombre total de nématodes présents dans le sol et des indices relatifs au fonctionnement du sol (ces cinq indices sont l'indice d'enrichissement, l'indice de structure, l'indice des voies de décomposition, l'indice de maturité et l'indice des parasites des plantes) et à la diversité des organismes (deux indices).

Les effets des pratiques sur les paramètres nématofauniques sont dépendants de différents modérateurs : conditions pédoclimatiques de l'essai (dont la teneur en carbone du sol, sa texture, son pH), ainsi que l'abondance des nématodes dans la modalité témoin et la durée qui s'est écoulée depuis la mise en place de la pratique évaluée. Toutefois, de nombreux effets significatifs des pratiques agricoles sur la nématofaune ont été mis en évidence (voir paragraphes suivants).

Il est à noter que ce ne sont pas toujours les mêmes paramètres de la nématofaune qui sont touchés par les différentes pratiques agricoles : cela illustre le fait que ces paramètres sont complémentaires ; ils renseignent sur des aspects différents du fonctionnement biologique du sol et des fonctions portées par les organismes présents.

Effets de la diversité végétale sur la nématofaune

• Réaliser une rotation de cultures (> 3 ans) induit une diminution des nématodes phytophages de 47 %. Cela permet également d'augmenter la diversité des organismes présents dans le sol.

• Peu d'effets de la présence de plusieurs cultures en association ont été mis en évidence sur les douze paramètres de la nématofaune évalués.

• La présence de cultures intermédiaires, quelles qu'elles soient, en réduisant la période de sol nu est très favorable à une plus forte activité biologique : elle favorise l'abondance de tous les groupes trophiques de nématodes et plus particulièrement les bactérivores et les phytophages.

Effets de la fertilisation

• La fertilisation minérale n'a pas d'impact sur l'abondance des organismes. En revanche, elle conduit à la diminution de la diversité et elle conduit également, sans surprise, à l'augmentation des indicateurs des flux de nutriments (en particulier l'indice d'enrichissement).

• La fertilisation organique induit une forte augmentation des bactérivores et des fongivores (respectivement 113 % et 141 % dans l'étude), mais également des omni-prédateurs. De plus, elle tend à augmenter la diversité ainsi que les indicateurs des flux de nutriments (en particulier l'indice d'enrichissement).

Effets du travail du sol

L'impact majeur du travail du sol (labour et travail superficiel sans retournement) est la diminution l'abondance des nématodes omni-prédateurs. Ces organismes sont reconnus comme sensibles aux perturbations. La diversité est également touchée négativement, mais dans une faible mesure. Le labour conventionnel (> 20 cm) réduit la structure du réseau trophique de 26 %.

Effets de l'application de pesticides

• Les apports de pesticides, en particulier de nématicides, diminuent la structure du réseau trophique et favorisent les taxons à multiplication rapide.

• Les nématicides (dont certains sont maintenant interdits dans l'Union européenne) affectent négativement l'abondance de tous les groupes trophiques de plus de 30 % en moyenne.

• L'utilisation d'herbicides (différentes molécules actives confondues) a peu d'effet à cette échelle globale.

Classement des pratiques ayant le plus d'impact

Si on considère l'effet moyen des pratiques sur la nématofaune (intégration des douze paramètres), les pratiques qui ont le plus d'impact sont, par ordre décroissant (Figure 3 p. 34) :

- une fertilisation mixte (minérale + organique) - effets positifs ;

- la présence d'intercultures - effets positifs ;

- l'application de nématicides - effets négatifs ;

- la fertilisation organique - effets positifs ;

- l'application de pesticides (hors nématicides et herbicides) - effets négatifs ;

- la réalisation d'une rotation - effets positifs ;

- le travail du sol - effets négatifs.

A contrario, les pratiques ayant montré le moins d'influence sur les paramètres biologiques sont : les herbicides, l'association de cultures et la fertilisation minérale.

L'effet moyen le plus élevé (+131 %) sur les différents paramètres nématofauniques a été obtenu pour la conversion d'un système en agriculture conventionnelle en agriculture de conservation. L'agriculture biologique favorise essentiellement une plus forte activité biologique, essentiellement liée aux bactérivores, sans permettre une complexification du réseau trophique.

Les résultats de cette étude synthétisent des connaissances acquises au préalable dans des expérimentations nombreuses et confirment la sensibilité du bio-indicateur nématofaune aux pratiques agricoles ; cette sensibilité est en grande partie liée à la possibilité de prendre en compte plusieurs paramètres complémentaires issus de l'analyse de la nématofaune, paramètres qui reflètent différents aspects du fonctionnement du sol.

Un outil pour prédire l'effet des pratiques agricoles

Sipanema (Scénarios d'impacts des pratiques agricoles sur l'état biologique du sol basé sur les connaissances scientifiques liées aux nématodes du sol), un outil qui sera disponible sur internet, est développé dans le cadre du projet Ipanema qui utilise les données quantitatives sur l'effet des pratiques obtenues dans la méta-analyse présentée précédemment. Sipanema a pour but de simuler, dans des parcelles, l'effet des pratiques agricoles sur le fonctionnement biologique du sol et sur la pression parasitaire liée aux nématodes phytoparasites.

L'application se base sur la connaissance des nématodes du sol utilisés comme bio-indicateurs. Plus précisément, cette application a été développée à partir de deux pools de connaissances :

- les résultats quantitatifs de la méta-analyse ;

- une base de données sur les nématodes phytophages qui renseigne pour chaque espèce végétale les différents nématodes phytoparasites qui peuvent l'affecter, ainsi que les différents niveaux de résistance de la plante à ces nématodes (Nemabase, Université Davis, Californie, États-Unis).

À travers un questionnaire, l'utilisateur renseigne, pour une parcelle agricole donnée, la diversité végétale présente sur la parcelle (espèces végétales, rotation, association, intercultures...), ainsi que les pratiques qui ont été et vont être mises en oeuvre (concernant la fertilisation, le travail du sol, les produits phytopharmaceutiques, etc.). À la fin de la simulation, les résultats sont présentés sur un graphique : le Sipanegraphe.

Ce graphique présente les deux risques qui ont été calculés à partir des éléments fournis sur la conduite de la parcelle (Figure 4 page précédente) :

- le risque sur le fonctionnement biologique du sol, qui peut être faible ou fort ;

- le risque de pression parasitaire due aux nématodes phytoparasites, qui peut être faible ou fort.

Cette application, développée plus spécifiquement dans le contexte des grandes cultures, est en accès libre. La Figure 5 présente un exemple de résultat de simulation.

(1) https://ecobiosoil.univ-rennes1.fr/ADEME-Bioindicateur/(2) Van den Hoogen, J.et al., 2019. Soil nematode abundance and functional group composition at a global scale. Nature, n° 572, pp. 194-198. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1418-6(3) Norme NF ISO 23611-4 (2008) : Qualité du sol - Prélèvement des invertébrés du sol - Partie 4 : Prélèvement, extraction et identification des nématodes du sol.